The impact of adenomyosis on pregnancy and pregnancy outcomes

• Vitaly B. Tskhay
• Alexander М. Iptyshev

Abstract

Due to the increasing incidence of adenomyosis (AM) in women of reproductive age, there is a need to study the possible association between this disease (as a risk factor) and adverse obstetric outcomes. Numerous studies in recent years have demonstrated that AM increases the incidence of miscarriage, preterm birth, premature rupture of membranes, postpartum hemorrhage, and abnormal placentation. We reviewed the scientific literature on the effect of AM during pregnancy on obstetric and perinatal outcomes. The databases were searched using the keywords: “adenomyosis”, “pregnancy”, “obstetric complications”, “uterine rupture”, “adenomyomectomy”. For qualitative analysis, we excluded studies in which AM was associated with endometriosis.

Overall, the data from the included sources showed that patients with AM have an increased risk of some adverse obstetric outcomes and gestational complications, such as miscarriage, preterm labor, premature rupture of membranes, preeclampsia, postpartum hemorrhage, abnormal placentation (placenta previa and accreta) and uterine rupture. However, the potential consequences of AM during pregnancy are difficult to objectively assess, since there is currently insufficient reliable data on the pathogenetic relationship of AM with the obstetric complications presented in the review, and also because the number of such studies was relatively small and characterized by significant qualitative and quantitative heterogeneity.

Keywords: adenomyosis; pregnancy; gestational complications; obstetric outcomes

Введение

В настоящее время имеется недостаточное количество эпидемиологических данных в отношении аденомиоза (АМ), при этом данные о его распространенности широко варьируют в диапазоне от 5 до 70% [1]. В последнее время появляется все больше доказательств того, что АМ может проявляться в раннем возрасте аномальными маточными кровотечениями, бесплодием, тазовыми болями или даже протекать бессимптомно, и что его диагностика возможна с использованием неинвазивных современных методов визуализации [1, 2].

В систематическом обзоре и метаанализе, опубликованных в 2023 г. (включено 21 когортное исследование с участием 25 600 участников), распространенность АМ у женщин с бесплодием колебалась от 0 до 29%. Кроме того, распространенность АМ варьировала в разных географических регионах. К примеру, в Австралии наблюдалась самая высокая совокупная распространенность АМ (19%), особенно по сравнению с Азией (5%) [1]. Распространенность АМ среди бразильских женщин возрасте от 18 до 40 лет с аномальными маточными кровотечениями, бесплодием и/или тазовыми болями составила 55,12%, при этом диффузный АМ был связан с более старшим возрастом, большей распространенностью бесплодия и аномальных маточных кровотечений [3, 4]. S. Alson и соавт. обнаружили, что более чем у одной из 10 женщин, у которых беременность планировалась с применением вспомогательных репродуктивных технологий, при ультразвуковом исследовании (УЗИ) были выявлены прямые признаки АМ [5].

Данных об осложнениях и акушерских исходах у женщин с АМ мало, однако имеющиеся в настоящее время исследования показывают, что эти женщины могут быть в группе повышенного риска многочисленных акушерских осложнений, в частности таких как выкидыш, преждевременные роды, преждевременный разрыв плодных оболочек, маловесный плод для данного гестационного срока беременности, преэклампсия, послеродовое кровотечение и предлежание плаценты [6-11].

Долгое время АМ был преимущественно гинекологическим заболеванием, но в последнее время показано, что он существенно влияет на частоту осложнений и исходы беременности. Несмотря на свидетельства неблагоприятных исходов беременности у женщин с АМ, не существует установленных стратегий для оценки риска, а также стратификации или предотвращения любого из этих акушерских осложнений.

Выкидыши и преждевременные роды

Во многих исследованиях было показано, что у беременных с АМ наблюдается повышенный риск самопроизвольных выкидышей и преждевременных родов [8, 9, 12]. Так, по данным А. Hashimoto и соавт., АМ был связан с увеличением частоты преждевременных родов, а также с повышенным риском невынашивания беременности во II триместре, что неблагоприятным образом отражается на перинатальных исходах. В ретроспективном исследовании "случай-контроль" у пациенток с АМ наблюдалась значительно более высокая вероятность выкидыша во II триместре (12,2 против 1,2%) и преждевременных родов (24,4 против 9,3%) по сравнению с контрольной группой [8]. Те же авторы в более позднем исследовании продемонстрировали, что частота акушерских осложнений, связанных с АМ, варьирует в зависимости от степени и локализации поражения; у пациенток с диффузным типом АМ наиболее высок риск самопроизвольного выкидыша во II триместре беременности и преждевременного разрыва плодных оболочек [13].

В исследовании С. Exacoustos и соавт. было установлено, что различия в локализации аденомиоза связаны с различными рисками развития повторных потерь беременности. У пациенток с привычным невынашиванием АМ, локализованный в области внутреннего миометрия, обнаруживался чаще, чем у пациенток с АМ, преимущественно локализованном во внешнем миометрии. Авторы рекомендуют всех пациенток с привычным невынашиванием обследовать на наличие АМ, а также устанавливать тип и локализацию этого заболевания в разных слоях миометрия [14].

В ретроспективном исследовании, проведенном в клинике Пекинского университета за период с 2014 по 2019 г., были проанализированы акушерские и перинатальные исходы у беременных с АМ. Срок беременности при родоразрешении был значительно ниже в основной группе женщин с АМ по сравнению с контрольной группой (38,0 против 39,2 нед, р<0,01), а частота преждевременных родов достоверно выше - 17,1 против 4,7% (р<0,01) [15]. В то же время, по данным ретроспективного исследования "случай-контроль", у беременных с подтвержденным с помощью магнитно-резонансной томографии (МРТ) диагнозом АМ, проведенной в период с января 2013 по декабрь 2017 г. в университетских клиниках Страсбурга, было установлено, что риск преждевременного разрыва плодных оболочек, преждевременных родов и предлежания плаценты был достоверно не выше в группе с АМ по сравнению с контрольной группой [11].

Существует предположение, что хронические воспалительные процессы, поражающие эндометрий, встречающиеся при эндометриозе, АМ и хроническом эндометрите, изменяют восприимчивость эндометрия. Во многом эти нарушения связаны с ранними потерями беременности и, возможно, с повторными потерями беременности при АМ [16].

Преэклампсия

В целом ряде исследований АМ ассоциировался не только с увеличением частоты преждевременных родов, невынашивания беременности во II триместре, маловесного плода, но и преэклампсии, что также может привести к неблагоприятным перинатальным исходам [8, 9, 13, 17].

По данным систематического обзора и метаанализа о неблагоприятных исходах беременности у женщин с АМ, включающего 6 исследований (322 случая), была более высокая частота преэклампсии [отношение шансов (ОШ) 4,35; доверительный интервал (ДИ) 1,07-17,72] [9]. В ретроспективном исследовании японских авторов у пациенток с АМ была значительно более высокая вероятность преэклампсии - 18,3 против 1,2% (ОШ 21,0; ДИ 4,8-124,5) по сравнению с контрольной группой [8].

В исследование, проведенном А. Hashimoto и соавт., были включены 88 беременных с АМ. На основании МРТ или УЗИ пациентки были классифицированы в одну из групп в соответствии с тремя типами характеристик изображения: степенью поражения АМ (очаговый или диффузный тип), локализацией поражения (внешний, внутренний или неопределенный тип). Было установлено, что у пациенток с АМ диффузного типа значительно выше вероятность преэклампсии (25,0 против 7,7%; р=0,02) по сравнению с пациентками с очаговым типом АМ [13].

Исследование, проведенное S. Sayama и соавт., показало, что АМ может вызывать болевые ощущения более чем у 1 из 8 беременных с этим заболеванием. Авторы не исключают, что боль может быть связана с увеличением частоты преэклампсии, приводящей к преждевременным родам. Женщины с АМ, сопровождающимся болью, особенно с высоким уровнем С-реактивного белка, могут находиться в группе высокого риска развития преэклампсии и, как следствие, преждевременных родов [17].

Предлежание и врастание плаценты

В научной литературе приводятся многочисленные факты того, что АМ негативно влияет на исходы беременности. Особый интерес представляет риск патологии плаценты, учитывая нарушение взаимодействия эндометрия с миометрием. Изменения во внутреннем миометрии, происходящие у женщин с АМ, могут лежать в основе дефектного ремоделирования спиральных артерий миометрия с начала децидуализации и приводить к повышенным сосудистому сопротивлению и риску дефектной глубокой плацентации [18].

По данным исследования, проведенного на общенациональном уровне в США в период с 2016 по 2019 г., было установлено, что наличие АМ у беременных связано с повышенным риском патологии плаценты (врастание, отслойка и предлежание плаценты) и неблагоприятных исходов у матери при родоразрешении. Кроме того, у женщин с АМ достоверно чаще отмечались досрочное родоразрешение на сроке <32 нед беременности (ОШ 1,48; ДИ 1,24-1,77) и кесарево сечение (КС) (ОШ 7,72; ДИ 7,04-8,47) [19].

Результаты систематического обзора, проведенного М. Cozzolino и соавт., также показали, что у пациенток с АМ повышен риск предлежания плаценты [6]. Установлено, что у пациенток с диффузным АМ была значительно более высокая вероятность низкой плацентации и предлежания плаценты, чем у пациенток с очаговым АМ (14,2 против 3,2%). При сравнении трех типов локализации АМ было установлено, что частота низкого расположения и предлежания плаценты была значительно выше у пациенток с АМ внешнего типа, чем у пациенток с внутренним и неопределенным типом АМ соответственно - 20,0; 6,7 и 2,3% (p=0,03) [8].

Анализ Общенациональной перинатальной базы данных в Японии, опубликованный в 2024 г., показал, что АМ был ассоциирован с увеличением частоты осложнений беременности, в частности с неправильным положением плаценты, включая предлежание и низкорасположенную плаценту, а также с преждевременными родами, но не ассоциировался с гипертензивными нарушениями при беременности [20].

Послеродовое кровотечение

В ряде проведенных исследований была отмечена повышенная частота послеродовых кровотечений у пациенток с АМ [6, 11, 15]. Так, результаты систематического обзора, проведенного М. Cozzolino и соавт., показали, что у пациенток с АМ повышен риск гипотонических кровотечений. При этом стоит отметить, что выборка качественных исследований, вошедших в этот обзор, была небольшой [6].

По результатам проведенного ретроспективного исследования "случай-контроль" французскими специалистами у беременных с подтвержденным данными МРТ-исследования диагнозом АМ было выявлено, что рассматриваемое заболевание связано с повышенным риском послеродового кровотечения (ОШ 1,2; ДИ 1,1-1,4; р<0,01) [11].

По данным X.Y. Liu и соавт., частота тяжелых послеродовых кровотечений в основной группе женщин с АМ была значительно выше, чем в контрольной (5,8 против 1,2%, р=0,004). Частота КС также была выше в основной группе (57,0 против 31,5%, р<0,01) [15].

Результаты многоцентрового ретроспективного исследования, предоставленного S. Shinohara и соавт., показали, что в группе женщин с АМ частота послеродовых кровотечений была значительно выше, чем в контрольной группе (женщин без АМ) - 57,3 против 36,8%. Анализ данных подгрупп по типу АМ показал, что в группе с диффузным АМ послеродовые кровотечения отмечались чаще, чем в контрольной группе (70,7 против 44,5%), а в группе с очаговым АМ этот показатель статистически не отличался от контрольной группы [21].

В другом многоцентровом ретроспективном исследовании, проведенном в Италии, было установлено, что у пациенток, перенесших гистерэктомию по поводу послеродового кровотечения, АМ является широко распространенным заболеванием. Гистологически обоснованная распространенность АМ у этих пациенток составила 39,4% [22].

Возможные механизмы связи АМ и послеродового кровотечения сложны. Считается, что АМ может повышать риск послеродового кровотечения за счет нескольких механизмов, которые в настоящее время активно изучаются [23]. АМ может привести к изменениям в эндометрии и внутреннем мышечном слое, в основном вследствие нарушений ремоделирования спиральных артерий, что может привести к нарушению процессов плацентации, а в дальнейшем к послеродовому кровотечению [18, 24]. Кроме того, АМ коррелирует со снижением сократительной силы миометрия, которая может быть связана с гипертрофией мышечных клеток, что также может привести к послеродовому кровотечению [25].

Разрыв матки

Разрыв матки - грозное акушерское осложнение, которое обычно связано с наличием патологической рубцовой ткани, чаще всего после предыдущего КС. Большинство таких случаев происходит на поздних сроках беременности или во время родов. В настоящее время описано много клинических случаев и представлено достаточное количество аргументов, свидетельствующих о том, что АМ является возможным фактором риска разрыва матки [26-29].

В представленном в 2023 г. крупномасштабном исследовании использовалась база данных перинатального реестра Японского общества акушерства и гинекологии (JSOG). В исследование были включены данные от 203 745 матерей, родивших в период с января 2020 г. по декабрь 2020 г. Все участницы были разделены на две группы в зависимости от наличия или отсутствия АМ. В группе женщин с АМ частота разрыва матки (0,2 против 0,01%) и частота врастания плаценты (2,0 против 0,5%) были значительно выше, чем в группе женщин без АМ [30].

Отмечены случаи разрыва матки у женщин с АМ как в III, так и во II триместрах беременности. Так, М. Nikolaou и соавт. сообщили о случае самопроизвольного разрыва матки у первородящей женщины в 28 нед беременности, вызванного АМ. Пациентка поступила в стационар с симптомами геморрагического шока, жалобами на внезапно появившуюся интенсивную сильную боль в животе, с наличием гемоперитонеума по данным УЗИ и тяжелой брадикардией плода по данным токографии. В ходе экстренного КС был диагностирован полный разрыв в дне матки, выполнена гистерэктомия. Гистологическое исследование выявило наличие АМ в месте разрыва матки [31].

Подобный случай разрыва матки у ранее не рожавшей пациентки был представлен в 2023 г. британскими специалистами. Пациентка поступила в клинику в крайне тяжелом состоянии с массивным гемоперитонеумом, ставшим причиной остановки сердца. При гистологическом исследовании матки был обнаружен диффузный АМ в дне матки - непосредственно в месте разрыва [32].

Недавно было представлено сообщение о случае полного спонтанного разрыва матки у первородящей 27-летней женщины с диффузным АМ, произошедшем на 22-й неделе беременности. Вследствие резкого ухудшения состояния женщины [артериальное давление (АД) 100/50 мм рт.ст., частота сердечных сокращений (ЧСС) 110 в минуту, гематокрит 20,8%, гемоглобин 6,5 г/л] и плода (тяжелая брадикардия до 70-80 в минуту), а также данных УЗИ, свидетельствующих о наличии свободной перитонеальной жидкости, диагноз разрыва матки не вызывал сомнения. После вскрытия брюшной полости было обнаружено наличие массивного гемоперитонеума и плода (вместе с гестационным мешком) за пределами матки. В дне матки имелся разрыв неправильной формы длиной около 8 см. Гистологическое исследование удаленной матки показало наличие обширного диффузного АМ с участком кровоизлияния в окружающий миометрий, который соответствовал месту разрыва [33].

Согласно данным обзора, представленного А. Vimercati в 2022 г., было показано, что разрыв матки, связанный с АМ, может произойти во II и III триместре беременности, т.е. быть не связанным с процессом родов. Механизм разрыва представляется авторам в том, что АМ может изменять структуру миометрия, в частности растяжимость и сопротивляемость мышечных волокон. При этом в 9 из 12 случаев спонтанного разрыва матки, связанного с АМ, гистологически была отмечена децидуализация [33].

Кесарево сечение

По результатам ретроспективного исследования, опубликованного в 2024 г., сообщалось, что у беременных с подтвержденным данными МРТ-исследования диагнозом АМ отмечается повышенный риск оперативного родоразрешения путем операции КС [11].

В многоцентровом исследовании, проведенном в Японии, изучалось влияние АМ на возможные осложнения и исходы беременности, а также ассоциации между типом АМ и частотой гестационных осложнений. Было установлено, что в группе женщин с АМ частота КС была значительно выше, чем в контрольной группе (женщин без аденомиоза) - 46,0 против 20,9%. При этом в группе женщин с диффузным АМ частота КС была выше, чем в контрольной группе (61,3 против 18,9%), в то же время в группе с очаговым АМ этот показатель статистически не отличался от контрольной группы [21].

При диффузной форме АМ отмечается более высокая частота гестационных осложнений, а следовательно, и более высокая частота оперативного родоразрешения, чем при других формах АМ. При этом у беременных с АМ и увеличенными размерами матки отмечены значительно более высокие показатели частоты КС (58,3 против 24,3%) по сравнению с группой сравнения - беременными с АМ и обычными размерами матки [34].

Беременность после аденомиомэктомии

Несмотря на то что окончательным хирургическим методом лечения АМ является гистерэктомия, в настоящее время все больше внимания уделяется органосберегающим оперативным вмешательствам, особенно у пациенток с аденомиоз-ассоциированным бесплодием, а также у пациенток, желающих сохранить свою фертильность [35-38]. Существующие методы хирургического лечения АМ, направленные на сохранение фертильности, предусматривают как лапароскопические [39-42], так и лапаротомические вмешательства [36, 43-45]. В связи с неуклонно возрастающим количеством беременных с выполненной аденомиомэктомией возникла новая проблема, связанная с возможными акушерскими и перинатальными рисками у этих женщин [35, 44, 46-48].

Представленный G. Younes и соавт. в 2018 г. метаанализ показал, что консервативная хирургия при АМ может улучшить фертильность у некоторых пациенток, но частота успешных беременностей существенно различается в разных хирургических центрах. Авторы предполагают, что вероятность успеха последующей после операции беременности может сильно зависеть от уровня квалификации хирурга [49].

В исследовании J. Kwack был проведен анализ течения беременности и исходов родов у 22 пациенток, перенесших аденомиомэктомию. Все пациентки были родоразрешены путем операции КС. Средний срок беременности составил 36,2 нед (диапазон 27,4-39,4 нед), средняя масса тела детей при рождении - 2560,9 г (диапазон 1100-3920 г), а частота преждевременных родов - 31,8%. Аномалия плацентации была обнаружена в 4 случаях, которые включали 2 случая врастания плаценты и 2 предлежания. Отмечен один случай разрыва матки во время беременности (4,5%, 1/22) на 27-й неделе беременности. За исключением преждевременных родов, неблагоприятных исходов у новорожденных в этом исследовании обнаружено не было [48].

В недавно опубликованное исследование, проведенное S. Sayama и соавт., были включены 18 беременных, перенесших аденомиомэктомию, и 105 беременных с АМ. Все женщины, перенесшие аденомиомэктомию, были родоразрешены с помощью КС. В одном случае произошел разрыв матки на 30-й неделе беременности. Не было отмечено существенной разницы между беременными, перенесшими аденомиомэктомию, и беременными с АМ в частоте выкидышей во II триместре и преждевременных родов. В то же время отмечено значительное снижение частоты преждевременных разрывов плодных оболочек, преэклампсии и рождения маловесных детей, а также значительное увеличение врастания плаценты и кровопотери во время КС. Авторы пришли к выводу, что разрыв матки после аденомиомэктомии может произойти из-за высокой частоты врастания плаценты. Однако аденомиомэктомия может уменьшить неблагоприятные исходы беременности, связанные с АМ, такие как преждевременный разрыв плодных оболочек, преэклампсия и малая масса новорожденных для своего гестационного возраста [47].

Риск разрыва матки является одной из самых серьезных проблем для женщин, у которых беременность наступила после аденомиомэктомии. Если частота разрыва неоперированной матки составляет 0,005%, то у женщин с рубцом на матке она увеличивается до 0,04-0,02%, при этом вагинальные роды после КС еще больше повышают этот риск - до 0,27-0,7% [44]. Несомненно, беременность у женщин после аденомиомэктомии имеет более высокий риск самопроизвольного разрыва матки, чем у женщин с АМ без хирургических вмешательств в анамнезе [31]. Риск разрыва матки во время беременности после аденомиомэктомии составляет >1,0% по сравнению с 0,26% при беременности после миомэктомии. При этом следует отметить, что риск разрыва матки после лапароскопической аденомиомэктомии очень высокий и составляет 6,0% [50].

Y. Otsubo и соавт. установили связь между толщиной стенки матки и исходом беременности у женщин, перенесших операцию по поводу диффузного аденомиоза. Из 23 женщин у 10 (43,5%) произошел ранний выкидыш, при этом из 10 случаев раннего выкидыша в 2 из них произошел разрыв матки, вызванный истончением ее стенки (менее 7 мм по данным УЗИ и МРТ). Авторы пришли к выводу, что толщина реконструированной в результате аденомиомэктомии стенки матки была напрямую связана с ее разрывом, а оптимальная толщина стенки для зачатия и предотвращения разрыва матки во время беременности должна составлять от 9 до 15 мм [51].

Таким образом, несмотря на то что аденомиомэктомия с целью сохранения фертильности становится все более распространенной процедурой, не существует рекомендаций или единого мнения о том, как вести беременных, которым ранее проводились органосберегающие операции по поводу АМ. Тем не менее имеющиеся в литературе данные о более высокой частоте акушерских осложнений у беременных, перенесших аденомиомэктомию [39, 44, 52], в частности патологической плацентации (предлежание и врастание плаценты), разрыва матки, операции КС и послеродовых кровотечений, предрасполагают к выделению таких пациенток в группу высокого риска и обязательному их родоразрешению в учреждениях третьей группы.

Заключение

АМ является относительно распространенным гинекологическим заболеванием и, по оценкам разных авторов, им страдают до 20% женщин репродуктивного возраста [10, 53]. На сегодняшний день с развитием современных методов визуализации это заболевание можно диагностировать гораздо раньше, что особенно актуально у пациенток с аденомиоз-ассоциированным бесплодием и у пациенток, планирующих беременность. Оперативное лечение АМ, по-видимому, улучшает исходы фертильности, однако риск разрыва матки остается высоким, а наилучший метод его снижения до сих пор неизвестен.

АМ и его подтипы могут иметь специфические осложнения, хотя для того чтобы делать достоверные выводы, необходимы дополнительные доказательства. Как свидетельствуют данные, представленные в этом обзоре, беременные с АМ находятся в группе повышенного риска различных неблагоприятных акушерских исходов, включая преэклампсию, преждевременные роды, патологическую плацентацию, послеродовое кровотечение, разрыв матки и низкую массу тела новорожденных. Перечисленные гестационные осложнения, возможно, вызваны дисфункциональными изменениями матки, приводящими к проблемам с имплантацией и плацентацией, и поэтому потенциально могут иметь далеко идущие последствия. Несмотря на многочисленные свидетельства о неблагоприятных исходах и осложнениях беременности у женщин с АМ, не существует установленных стратегий для снижения риска, стратификации или предотвращения любого из этих осложнений [10]. Представленные в обзоре данные о потенциально возможных гестационных осложнениях у женщин с АМ очень важно учитывать на этапе дородового консультирования и предгравидарной подготовки. Эта категория женщин должна рассматриваться как группа повышенного риска во время беременности и родов, пока не будут получены доказательства обратного, а следовательно, нуждается в более тщательном наблюдении во время беременности на амбулаторном уровне.

Большинство исследований, включенных в рассматриваемые систематические обзоры, характеризуются существенной качественной и количественной неоднородностью [28]. Это затрудняет надежную оценку имеющихся доказательств, поэтому следует проявлять определенную осторожность при попытке их использования в повседневной клинической практике. Чтобы расширить наши знания о влиянии аденомиоза на акушерские и перинатальные исходы и дать лучшие рекомендации по дальнейшему ведению этих пациенток, необходимо проведение многоцентровых крупных исследований с унифицированным подходом к изучению фертильности и репродуктивных исходов.

References

1. Mishra I., Melo P., Easter C., Sephton V., Dhillon-Smith R., Coomarasamy A. Prevalence of adenomyosis in women with subfertility: systematic review and meta-analysis. Ultrasound Obstet Gynecol. 2023; 62 (1): 23–41. DOI: https://doi.org/10.1002/uog.26159

2. Chapron C., Vannuccini S., Santulli P., Abrão M.S., Carmona F., Fraser I.S., et al. Diagnosing adenomyosis: an integrated clinical and imaging approach. Hum Reprod Update 2020; 26: 392–411. DOI: https://doi.org/10.1093/humupd/dmz049

3. Vannuccini S., Petraglia F. Recent advances in understanding and managing adenomyosis. F1000Res. 2019; 8: F1000 Faculty Rev-283. DOI: https://doi.org/10.12688/f1000research.17242.1

4. Marques A.L.S., Andres M.P., Mattos L.A., Goncalves M.O., Baracat E.C., Abrao M.S. Association of 2D and 3D transvaginal ultrasound findings with adenomyosis in symptomatic women of reproductive age: a prospective study. Clinics (Sao Paulo). 2021; 76: e2981. DOI: https://doi.org/10.6061/clinics/2021/e2981

5. Alson S., Jokubkiene L., Henic E., Sladkevicius P. Prevalence of adenomyosis features in women scheduled for assisted reproductive treatment, using the Morphological Uterus Sonographic Assessment group definitions. Acta Obstet Gynecol Scand. 2024; 103 (6): 1142–52. DOI: https://doi.org/10.1111/aogs.14812

6. Cozzolino M., Basile F., Pontrelli G. Effects of adenomyosis on obstetric outcomes. Minerva Ginecol. 2019; 71 (2): 146–54. DOI: https://doi.org/10.23736/S0026-4784.18.04318-6

7. Buggio L., Monti E., Gattei U., Dridi D., Vercellini P. Adenomyosis: fertility and obstetric outcome. A comprehensive literature review. Minerva Ginecol. 2018; 70 (3): 295–302. DOI: https://doi.org/10.23736/S0026-4784.17.04163-6

8. Hashimoto A., Iriyama T., Sayama S., Nakayama T., Komatsu A., Miyauchi A., et al. Adenomyosis and adverse perinatal outcomes: increased risk of second trimester miscarriage, preeclampsia, and placental malposition. J Matern Fetal Neonatal Med. 2018; 31: 364–9. DOI: https://doi.org/10.1080/14767058.2017.1285895

9. Razavi M., Maleki-Hajiagha A., Sepidarkish M., Rouholamin S., Almasi-Hashiani A., Rezaeinejad M. Systematic review and meta-analysis of adverse pregnancy outcomes after uterine adenomyosis. Int J Gynaecol Obstet. 2019; 145: 149–57. DOI: https://doi.org/10.1002/ijgo.12799

10. Wendel M.P., Magann E.F. The impact of adenomyosis on pregnancy and pregnancy outcomes: a review. Obstet Gynecol Surv. 2022; 77 (8): 495–500. DOI: https://doi.org/10.1097/OGX.0000000000001042

11. de Rozario T., Jochum F., Schwaab T., Garbin O., Roy C., et al. Adenomyosis and obstetric complications: a retrospective case-control study. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol. 2024; 292: 120–4. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ejogrb.2023.11.011

12. Kato K., Iriyama T., Hara K., Suzuki K., Hashimoto A., Sayama S., et al. Increased risk of placenta previa and preterm birth in pregnant women with endometriosis/adenomyosis: a propensity-score matching analysis of a nationwide perinatal database in Japan. J Obstet Gynaecol Res. 2024; 50 (3): 351–7. DOI: https://doi.org/10.1111/jog.15849

13. Hashimoto A., Iriyama T., Sayama S., Okamura A., Kato K., Fujii T., et al. Differences in the incidence of obstetric complications depending on the extent and location of adenomyosis lesions. J Matern Fetal Neonatal Med. 2023; 36 (2): 2226789. DOI: https://doi.org/10.1080/14767058.2023.2226789

14. Exacoustos C., Ticconi C., Colombi I., Iorio G.G., Vaquero E., Selntigia A., et al. Type and location of adenomyosis in women with recurrent pregnancy loss: a transvaginal ultrasonographic assessment. Reprod Sci. 2024; 31 (8): 2447–57. DOI: https://doi.org/10.1007/s43032-024-01541-8

15. Liu X.Y., Zhang Y., Wei Y., Li R., Zhao Y.Y. Perinatal outcome of pregnant women with adenomyosis. Zhonghua Fu Chan Ke Za Zhi. 2020; 55 (11): 743–8. DOI: https://doi.org/10.3760/cma.j.cn112141-20200810-00630

16. Pirtea P., Cicinelli E., De Nola R., de Ziegler D., Ayoubi J.M. Endometrial causes of recurrent pregnancy losses: endometriosis, adenomyosis, and chronic endometritis. Fertil Steril. 2021; 115 (3): 546–60. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2020.12.010

17. Sayama S., Iriyama T., Takeiri Y., Hashimoto A., Toshimitsu M., Ichinose M., et al. Clinical characteristics and outcomes of women with adenomyosis pain during pregnancy: a retrospective study. J Perinat Med. 2023; 52 (2): 186–91. DOI: https://doi.org/10.1515/jpm-2023-0263

18. Brosens I., Pijnenborg R., Benagiano G. Defective myometrial spiral artery remodelling as a cause of major obstetrical syndromes in endometriosis and adenomyosis. Placenta. 2013; 34 (2): 100–5. DOI: https://doi.org/10.1016/j.placenta.2012.11.017

19. Mandelbaum R.S., Melville S.J.F., Violette C.J., Guner J.Z., Doody K.A., Matsuzaki S., et al. The association between uterine adenomyosis and adverse obstetric outcomes: a propensity score-matched analysis. Acta Obstet Gynecol Scand. 2023; 102 (7): 833–42. DOI: https://doi.org/10.1111/aogs.14581

20. Koga K., Osuga Y. Increased risk of placenta previa and preterm birth in pregnant women with endometriosis/adenomyosis: a propensity-score matching analysis of a nationwide perinatal database in Japan. J Obstet Gynaecol Res. 2024; 50 (3): 351–7. DOI: https://doi.org/10.1111/jog.15849

21. Shinohara S., Okuda Y., Hirata S., Suzuki K. Adenomyosis as a potential risk factor for adverse pregnancy outcomes: a multicenter case-control study. Tohoku J Exp Med. 2020; 251 (3): 231–9. DOI: https://doi.org/10.1620/tjem.251.231

22. Giorgi M., Raimondo D., Pacifici M., Bartiromo L., Candiani M., Fedele F., et al. Adenomyosis among patients undergoing postpartum hysterectomy for uncontrollable uterine bleeding: a multicenter, observational, retrospective, cohort study on histologically-based prevalence and clinical characteristics. Int J Gynaecol Obstet. 2024; 166 (2): 849–58. DOI: https://doi.org/10.1002/ijgo.15452

23. Martone S., Centini G., Exacoustos C., Zupi E., Afors K., Zullo F., et al. Pathophysiologic mechanisms by which adenomyosis predisposes to postpartum haemorrhage and other obstetric complications. Med Hypotheses. 2020; 143: 109833. DOI: https://doi.org/10.1016/j.mehy.2020.109833

24. Chen L.S., Chen X., Song J.R., Zhuang Y.L., Xie X., Liu S.H., et al. Impact of adenomyosis on pregnancy outcomes: a retrospective consecutive cohort study. Eur Rev Med Pharmacol Sci. 2024; 28 (2): 577–83. DOI: https://doi.org/10.26355/eurrev_202401_35055

25. Mehasseb M.K., Bell S.C., Pringle J.H., Habiba M.A. Uterine adenomyosis is associated with ultrastructural features of altered contractility in the inner myometrium. Fertil Steril. 2010; 93: 2130–6.

26. Kim N.I., Lee J.S., Nam J.H. Uterine rupture due to adenomyosis in an adolescent: a case report and review of literature. World J Clin Cases. 2023; 11 (32): 7888–94. DOI: https://doi.org/10.12998/wjcc.v11.i32.7888

27. Wu S., Liu J., Jiang L., Yang L., Han Y. Spontaneous rupture of the uterus in the third trimester after high-intensity ultrasound ablation in adenomyosis: a case report. Front Med (Lausanne). 2022; 9: 966620. DOI: https://doi.org/10.3389/fmed.2022.966620

28. Vercellini P., Viganò P., Bandini V., Buggio L., Berlanda N., Somigliana E. Association of endometriosis and adenomyosis with pregnancy and infertility. Fertil Steril. 2023; 119 (5): 727–40. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2023.03.018

29. Li X., Li C., Sun M., Li H., Cao Y., Wei Z. Spontaneous unscarred uterine rupture in a twin pregnancy complicated by adenomyosis. Medicine (Baltimore). 2021; 100 (3): e24048. DOI: https://doi.org/10.1097/MD.0000000000024048

30. Komatsu H., Taniguchi F., Harada T. Impact of adenomyosis on perinatal outcomes: a large cohort study (JSOG database). BMC Pregnancy Childbirth. 2023; 23 (1): 579. DOI: https://doi.org/10.1186/s12884-023-05895-w

31. Nikolaou M., Kourea H.P., Antonopoulos K., Geronatsiou K., Adonakis G., Decavalas G. Spontaneous uterine rupture in a primigravid woman in the early third trimester attributed to adenomyosis: a case report and review of the literature. J Obstet Gynaecol Res. 2013; 39 (3): 727–32. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1447-0756.2012.02042.x

32. Phillips L., Brown H., Williams A. Uterine rupture of an unscarred gravid uterus at term attributed to adenomyosis. BMJ Case Rep. 2023; 16 (12): e257145. DOI: https://doi.org/10.1136/bcr-2023-257145

33. Vimercati A., Dellino M., Suma C., Damiani G.R., Malvasi A., Cazzato G., et al. Spontaneous uterine rupture and adenomyosis, a rare but possible correlation: case report and literature review. Diagnostics (Basel). 2022; 12 (7): 1574. DOI: https://doi.org/10.3390/diagnostics12071574

34. Mochimaru A., Aoki S., Oba M.S., Kurasawa K., Takahashi T., Hirahara F. Adverse pregnancy outcomes associated with adenomyosis with uterine enlargement. J Obstet Gynaecol Res. 2015; 41 (4): 529–33. DOI: https://doi.org/10.1111/jog.12604

35. Moawad G., Youssef Y., Fruscalzo A., Faysal H., Merida M., Pirtea P., et al. The impact of conservative surgical treatment of adenomyosis on fertility and perinatal outcomes. Clin Med. 2024; 13 (9): 2531. DOI: https://doi.org/10.3390/jcm13092531

36. Kaplunov V.А., Tskhay V.B., Mikailly G.T., Badmayeva S.Zh. Possibilities of organ-preserving surgical treatment of patients with diff use adenomyosis combined with hysteromyoma. Sibirskoe meditsinskoe obozrenie [Siberian Medical Review]. 2020; (2): 92–7. DOI: https://doi.org/10.20333/2500136-2020-2-92-97 (in Russian)

37. Bezhenar’ V.F., Krylov K.Yu., Makarenko T.A., Matukhin V.I., Rukhlyada N.N., Tskhay V.B. Experience with surgery for adenomyosis and assessment of reproductive outcomes. Akusherstvo i ginekologiya [Obstetrics and Gynecology]. 2023; (2): 79–86. DOI: https://doi.org/10.18565/aig.2022.263 (in Russian)

38. Li Y.T., Chen S.F., Chang W.H., Wang P.H. Pregnancy outcome in women with type I adenomyosis undergoing adenomyomectomy. Taiwan J Obstet Gynecol. 2021; 60 (3): 399–400. DOI: https://doi.org/10.1016/j.tjog.2021.03.003

39. Ono Y., Ota H., Fukushi Y., Tagaya H., Okuda Y., Yoshino O., et al. Effectiveness of laparoscopic adenomyomectomy on perinatal outcomes. Gynecol Minim Invasive Ther. 2023; 12 (4): 211–7. DOI: https://doi.org/10.4103/gmit.gmit_45_22 PMID: 38034106.

40. Ota Y., Ota K., Takahashi T., Morimoto Y., Suzuki S., Sano R., et al. Laparoscopic adenomyomectomy under real-time intraoperative ultrasound elastography guidance: a case series and feasibility study. J Clin Med. 2022; 11 (22): 6707. DOI: https://doi.org/10.3390/jcm11226707

41. Jiang J., Pan Y., Yu J., Zhang Y., Yang Y., Xu H., et al. Laparoscopic adenomyomectomy combined with levonorgestrel-releasing intrauterine system is effective for long-term management of adenomyosis. BMC Womens Health. 2024; 24 (1): 28. DOI: https://doi.org/10.1186/s12905-023-02795-1

42. Pinho Oliveira M.A., Raymundo T.S., Moawad G., Pereira T.D., Alves J.C., Brandão A. A stepwise approach to robotic diffuse adenomyosis resection with double flap and concomitant abdominal cerclage. Fertil Steril. 2022; 118 (5): 987–9. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2022.08.010

43. Jun-Min X., Kun-Peng Z., Yin-Kai Z., Ya-Qin Z., Xiao-Fan F., Xiao-Yu Z., et al. A new surgical method of U-shaped myometrial excavation and modified suture approach with uterus preservation for diffuse adenomyosis. Biomed Res Int. 2018; 2018: 1657237. DOI: https://doi.org/10.1155/2018/1657237

44. Osada H. Uterine adenomyosis and adenomyoma: the surgical approach. Fertil Steril. 2018; 109 (3): 406–17. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2018.01.032

45. Stratopoulou C.A., Donnez J., Dolmans M.M. Conservative management of uterine adenomyosis: medical vs surgical approach. J Clin Med. 2021; 10 (21): 4878. DOI: https://doi.org/10.3390/jcm10214878

46. Tskhay V.B., Bakunina A.A., Mikailly G.T. Clinical observation of repeated labor in a woman who underwent adenomyomectomy using the Osada procedure. Akusherstvo i ginekologiya: novosti, mneniya, obuchenie [Obstetrics and Gynecology: News, Opinions, Training]. 2024; 12 (2): 80–5. DOI: https://doi.org/10.33029/2303-9698-2024-12-2-80-85 (in Russian)

47. Sayama S., Iriyama T., Hashimoto A., Suzuki K., Ariyoshi Y., Yano E., et al. Possible risks and benefits of adenomyomectomy on pregnancy outcomes: a retrospective analysis. AJOG Glob Rep. 2023; 3 (4): 100265. DOI: https://doi.org/10.1016/j.xagr.2023.100265

48. Kwack J.Y., Lee S.J., Kwon Y.S. Pregnancy and delivery outcomes in the women who have received adenomyomectomy: performed by a single surgeon by a uniform surgical technique. Taiwan J Obstet Gynecol. 2021; 60 (1): 99–102. DOI: https://doi.org/10.1016/j.tjog.2020.11.015

49. Younes G., Tulandi T. Conservative surgery for adenomyosis and results: a systematic review. J Minim Invasive Gynecol. 2018; 25 (2): 265–76. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jmig.2017.07.014

50. Morimatsu Y., Matsubara S., Higashiyama N., Kuwata T., Ohkuchi A., Izumi A., et al. Uterine rupture during pregnancy soon after a laparoscopic adenomyomectomy. Reprod Med Biol. 2007; 6 (3): 175–7. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1447-0578.2007.00182.x

51. Otsubo Y., Nishida M., Arai Y., Ichikawa R., Taneichi A., Sakanaka M. Association of uterine wall thickness with pregnancy outcome following uterine-sparing surgery for diffuse uterine adenomyosis. Aust N Z J Obstet Gynaecol. 2016; 56 (1): 88–91. DOI: https://doi.org/10.1111/ajo.12419

52. Sugiyama M., Takahashi H., Baba Y., Taneichi A., Suzuki H., Usui R., et al. Perinatal outcome of pregnancy after adenomyomectomy: summary of 10 cases with a brief literature review. J Matern Fetal Neonatal Med. 2020; 33 (24): 4145–9. DOI: https://doi.org/10.1080/14767058.2019.1597845

53. Harada T., Taniguchi F., Guo S.W., Choi Y.M., Biberoglu K.O., Tsai S.S., et al. The Asian Society of Endometriosis and Adenomyosis guidelines for managing adenomyosis. Reprod Med Biol. 2023; 22 (1): e12535. DOI: https://doi.org/10.1002/rmb2.12535

All articles in our journal are distributed under the CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)