Obstetric risks and possible complications in patients with genital endometriosis

• Vitaly B. Tskhay
• Olga I. Doctorova
• Nikita Yu. Kozlov

Abstract

The aim of this review was to investigate the endometriosis impact on pregnancy and to identify potential risks of obstetric complications associated with this disease. Data for this review were obtained from the evidence of PubMed database. The search related to all original articles published up to October 2024 and relevant enough for the inclusion in this review. The following keywords or word – phrases determined the seach: “endometriosis”, “complications”, “bleeding”, “placenta previa and accreta”, “spontaneous hemoperitoneum in pregnancy”, “preterm birth”, “spontaneous miscarriage”, “preeclampsia”.

Conclusion. The main outcome of our review is that endometriosis can be considered as an independent risk factor that increases the likelihood of numerous obstetric complications. Further studies are needed to investigate the interaction of endometriosis with various gestational complications, which will potentially expand the range of diagnostics, prognosis and prevention.

Keywords: endometriosis; pregnancy complications; bleeding; placenta previa and accreta; spontaneous hemoperitoneum; preterm labor; spontaneous miscarriage; preeclampsia

Введение

Несмотря на возросшую частоту эндометриоза, это заболевание остается одним из самых загадочных в отношении патогенеза, а также его влияния на беременность. В настоящее время возрастает потребность во всестороннем изучении потенциальных негативных последствий этого заболевания на исходы беременности, включая послеродовой период, поскольку все у большего числа женщин с эндометриозом в анамнезе наступает беременность, в том числе после проведения вспомогательных репродуктивных технологий (ВРТ). В литературе имеются данные о многочисленных акушерских осложнениях у женщин с эндометриозом (преэклампсия, задержка роста плода, выкидыши, акушерские кровотечения, предлежание плаценты, преждевременные роды и др.), которые встречаются значительно чаще, чем у беременных без этого заболевания [1, 2]. Кроме того, у женщин с эндометриозом были описаны такие осложнения, как разрыв эндометриомы яичника, аппендицит, перфорация кишечника и гемоперитонеум во время беременности [3-8].

Нередко женщинам с эндометриозом сообщают, что беременность может быть полезной стратегией для уменьшения симптомов и прогрессирования заболевания. Следовательно, многие женщины, у которых диагностирован эндометриоз и которые мотивированы забеременеть, могут ожидать исчезновения симптомов и улучшения в течении заболевания. Однако результаты исследований о влиянии беременности на эндометриоз противоречивы, и беременность у женщин с эндометриозом не всегда сопровождается улучшением в течении патологического процесса. Более того, появляется все больше свидетельств того, что эндометриоз может препятствовать успешному исходу беременности [2, 9, 10].

Выкидыши и преждевременные роды

Связь эндометриоза с неблагоприятными последствиями для плода и новорожденного, такими как мертворождение и неонатальная смертность, многие авторы ассоциируют с более высокой частотой преждевременных родов, преждевременного разрыва плодных оболочек и задержкой роста плода [9, 11].

В исследовании Y. Huang и соавт. риск самопроизвольного выкидыша был выше у женщин с эндометриозом и спонтанным зачатием по сравнению с женщинами с эндометриозом, у которых беременность наступила в результате ВРТ. Более того, по сравнению с женщинами без эндометриоза у женщин с поверхностным перитонеальным эндометриозом и женщин с глубоким инфильтративным эндометриозом отмечался более высокий риск выкидыша по сравнению с женщинами, у которых был эндометриоз яичников. Также у женщин с эндометриозом риск раннего самопроизвольного выкидыша (<12 нед) был выше, чем риск позднего выкидыша [12].

О. Stephansson и соавт. на основании изучения когорты, состоящей из 8922 женщин с установленным до родов диагнозом эндометриоза, пришли к выводу, что частота преждевременных родов выше у женщин с этим заболеванием по сравнению с женщинами без эндометриоза [отношение шансов (ОШ) 1,33; 95% доверительный интервал (ДИ) 1,23-1,44]. Более того, у женщин с эндометриозом, которые забеременели с помощью ВРТ, риск преждевременных родов был выше по сравнению с теми женщинами, у которых беременность наступила спонтанно [13].

Цель систематического обзора, представленного F. Frincu и соавт. в 2021 г., заключалась в оценке связи между эндометриозом, неблагоприятными исходами беременности и их общими патогенетическими механизмами. Авторы провели поиск в PubMed и EMBASE и сосредоточились на исследованиях, посвященных различным гестационным осложнениям, в том числе выкидышам и преждевременным родам. Было обнаружено, что эпигенетические изменения некоторых генов связаны как с эндометриозом, так и с акушерскими осложнениями [14].

Berlanda и соавт. представили результаты многоцентрового исследования, в котором анализировались данные одиннадцати итальянских специализированных центров по лечению эндометриоза. Целью исследования было изучение взаимосвязи эндометриоза с преждевременными родами. В исследование было включено 355 беременных с эндометриозом и 741 беременная без эндометриоза. Женщины с эндометриозом имели более высокий риск преждевременных родов на сроках <34 нед (6,4 против 2,8%) и преждевременных родов на сроках <37 нед (17,8 против 9,7%) [15].

В то же время, по данным многоцентрового проспективного исследования L. Marcellin и соавт., было выявлено отсутствие связи между разными фенотипами эндометриоза и преждевременными родами. Среди 1351 участницы исследования, у которых были преждевременные роды после 22 нед беременности, 470 женщин были отнесены к группе эндометриоза [у 48 (10,2%) женщин был поверхностный перитонеальный эндометриоз, у 83 (17,7%) - эндометриоз яичников, у 339 (72,1%) - глубокий инфильтративный эндометриоз]. Не было выявлено достоверной разницы в частоте преждевременных родов на сроках до 37 нед беременности в группе женщин с эндометриозом (34 из 470; 7,2%) и в контрольной группе (53 из 881; 6,0%). Кроме того, результаты были сопоставимы для разных фенотипов заболевания. На основании полученных данных авторы пришли к выводу, что эндометриоз не связан с преждевременными родами и что фенотип заболевания, по-видимому, не влияет на результат. В то же время авторы считают необходимым проведение дальнейших исследований для изучения возможности других неблагоприятных перинатальных исходов или специфических, но редких осложнений [16].

Механизм влияния эндометриоза на самопроизвольное прерывание беременности на сегодняшний день до конца не изучен. У женщин, страдающих эндометриозом, в период имплантации, а также на протяжении всей беременности могут возникать различные неблагоприятные явления, в том числе резистентность эндометрия к избирательному действию прогестерона, воспалительные процессы на уровне эндометрия и чрезмерная активация метаболизма свободных радикалов в эндометрии [17, 18]. Было доказано, что уровень провоспалительных цитокинов и интерлейкинов (ИЛ-1 и ИЛ-6) увеличивается при эндометриозе, что непосредственно связано с сократимостью миометрия при преждевременных родах [19]. Все эти изменения в локальной среде эндометрия были описаны у женщин с эндометриозом, а также у женщин с риском преждевременных родов, задержки роста плода и плацентарных нарушений [20].

Прекэклампсия

В литературе опубликованы сообщения о связи между эндометриозом и преэклампсией, но результаты представленных исследований крайне противоречивы: в некоторых из них сообщалось о повышенном риске преэклампсии [21], в других об отсутствии риска [22] и даже о низком риске [23].

Результаты систематического обзора, опубликованного в 2018 г., свидетельствовали о том, что существует связь между эндометриозом и преэклампсией. По сравнению с женщинами без эндометриоза у женщин с эндометриозом были более высокие шансы развития преэклампсии [13 исследований; ОШ 1,18 (1,01-1,39)], гестационной гипертензии и/или преэклампсии [24 исследования; ОШ 1,21 (1,05, 1,39)] [24].

По результатам другого систематического обзора и метаанализа сообщалось, что первородящие женщины как с эндометриозом, так и без него с одноплодной беременностью имеют одинаковый риск развития преэклампсии. Также риск развития преэклампсии у женщин с эндометриозом, которые забеременели спонтанно, был не выше, чем у тех женщин, беременность у которых стала возможной с помощью ВРТ [25].

Breintoft и соавт. в своем систематическом обзоре предоставили доказательства взаимосвязи между эндометриозом и преэклампсией. Авторы выявили 21 когортное исследование, посвященное эндометриозу и преэклампсии. При этом десять из них были включены в основной метаанализ. Как показали результаты метаанализа, у женщин с эндометриозом был повышен риск преэклампсии (ОШ 1,19; 95% ДИ 1,08-1,31). Ни вторичный анализ, включающий все исследования независимо от их качества, ни субанализ, включающий только самопроизвольные беременности, не изменили направление связи между эндометриозом и преэклампсией [26].

По результатам многоцентрового ретроспективного когортного исследования, включающегося данные о 368 935 родах в 103 французских родовспомогательных учреждениях, было установлено, что скорректированные коэффициенты риска преэклампсии были выше в группе беременных женщин с эндометриозом [27].

Опубликованные в 2023 г. результаты крупномасштабного ретроспективного когортного исследования, выполненного с использованием общенациональной базы данных HIRA (Korean Health Insurance Review and Assessment - база данных обзора и оценки медицинского страхования Министерства здравоохранения Кореи), содержащей информацию практически обо всех случаях обращения за медицинской помощью в Южной Корее, включали данные о женщинах, родивших в период с 1 января 2010 г. по 31 декабря 2019 г. В это исследование были включены данные 1 251 597 женщин, родивших одного ребенка; у 32 951 (2,6%) из них был диагностирован эндометриоз. Авторы выявили повышенный риск гестационных гипертонических расстройств у женщин с эндометриозом со скорректированным коэффициентом риска 1,208 (1,130-1,292) [28].

В проспективном когортном исследовании, в котором участвовали только пациентки с лапароскопически подтвержденным эндометриозом, было показано, что риск гипертонических заболеваний у пациенток с эндометриозом на 30% выше, чем у пациенток без эндометриоза [29]. В этом исследовании была задействована одна из крупнейших исследовательских групп, и его результаты подтверждают связь эндометриоза с повышенным риском гестационной гипертензии и преэклампсии.

Механизм, который может объяснить связь эндометриоза и преэклампсии, возможно, включает неправильную инвазию трофобласта у женщин с эндометриозом. Децидуальные клетки выделяют цитокины и факторы роста, которые помогают регулировать процессы нормальной инвазии трофобласта и могут быть нарушены вследствие тех изменений, которые вызваны эндометриозом [30]. Хроническое воспаление, вызванное эндометриозом, также может влиять на децидуализацию, что может препятствовать нормальной инвазии трофобласта. Поскольку трансформация спиральных артерий в переходной зоне миометрия является важным процессом для нормального формирования плаценты, различные особенности переходных зон у пациенток с эндометриозом могут вызывать нарушения в работе плаценты и тем самым повышать риск гестационной гипертензии и преэклампсии [31, 32].

Послеродовое кровотечение

В целом ряде исследований сообщалось о том, что в группе женщин с эндометриозом отмечается более высокий риск послеродовых кровотечений [33-35]. При этом женщины с эндометриозом, зачатие у которых осуществлялось с помощью ВРТ, имели более высокий риск послеродового кровотечения и преждевременных родов, чем женщины с эндометриозом, у которых зачатие произошло естественным путем [35, 36].

Matsuzaki и соавт. представили результаты систематического обзора и метаанализа исследований, посвященных изучению влияния эндометриоза на частоту после­родового кровотечения. Авторы включили 3 исследования, отвечающих всем необходимым критериям. В одном из них было продемонстрировано, что эндометриоз связан с увеличением интраоперационного кровотечения во время экстренного кесарева сечения; в другом исследовании было установлено, что эндометриоз был связан с увеличением частоты послеродовых кровотечений при кесаревом сечении, особенно у первородящих женщин; в третьем исследовании авторы установили у пациенток с эндометриозом значительно более высокую частоту гистерэктомии (7,1%) и повреждения мочевого пузыря (7,1%), чем у пациенток без эндометриоза [37].

В исследовании M. Miura и соавт. были выявлены значительные различия в величине кровопотери между группой пациенток с эндометриозом и контрольной группой (пациенток без эндометриоза). Средняя кровопотеря в основной группе была выше, чем в контрольной группе, при родах через естественные родовые пути (752±688 против 560±360 мл, p=0,04) и при плановом кесаревом сечении (1346±675 против 1099±692 мл, p=0,01). В то же время не было выявлено существенных различий в величине кровопотери при инструментальных родах и экстренном кесаревом сечении между 2 группами [38].

В крупномасштабном южнокорейском исследовании были проанализированы исходы всех беременностей и родов за период с 1 января 2010 г. по 31 декабря 2019 г. Частота послеродовых кровотечений в этом исследовании, в том числе переливания крови, частота эмболизаций маточных артерий и операции кесарева сечения, были значительно выше у женщин с эндометриозом, чем у женщин без эндометриоза [28].

Целью крупномасштабного ретроспективного исследования, проведенного в Саудовской Аравии, было установление связи между эндометриозом и возможными акушерскими осложнениями (по данным Национальной выборки стационарных пациентов за 2016-2019 гг.). В общей сложности в этот анализ были включены 2 854 149 женщин, из которых 4006 страдали эндометриозом. По результатам многофакторного анализа были выявлены значимые связи с эндометриозом у пациенток с предлежанием плаценты, отслойкой плаценты и послеродовым кровотечением [34].

Следует отметить, что связь между послеродовым кровотечением и эндометриозом была неоднозначной в разных исследованиях [39-41]. В то же время установлено, что во время беременности у женщин с эндометриозом эктопические имплантаты эндометрия также претерпевают гистологические изменения децидуализации и по мере развития беременности превращаются в хорошо васкуляризированную ткань. Эти ткани могут быть подвержены непредсказуемым кровотечениям, поскольку эндометриоз устойчив к прогестерону, а во время беременности может возникнуть очаговый некроз эктопического эндометрия, окружающего расширенные вены [31, 42].

Предлежание и врастание плаценты

Целью опубликованного в 2021 г. систематического обзора было изучение влияния эндометриоза на распространенность предлежания плаценты и послеродовых кровотечений у беременных пациенток, а также результаты хирургического лечения беременных с эндометриозом, у которых было диагностировано предлежание плаценты. Авторы пришли к заключению, что эндометриоз потенциально может быть связан с неблагоприятными хирургическими исходами при кесаревом сечении. При этом, несмотря на то что существует корреляция между эндометриозом и увеличением частоты предлежания плаценты, результаты хирургического вмешательства у пациенток с эндометриозом, при котором развивается предлежание плаценты, остаются недостаточно изученными [43].

В систематический обзор, опубликованный в 2022 г., было включено 48 отвечающих всем критериям исследований за период 1990-2021 гг. Согласно проведенному анализу, эндометриоз был связан с повышенной распространенностью placenta accreta spectrum (PAS). Во включенных в обзор исследованиях у женщин с эндометриозом частота беременности, наступившей в результате применения ВРТ, варьировала от 18,2 до 37,2%. При этом у этих женщин чаще наблюдалось предлежание плаценты по сравнению с женщинами с эндометриозом, у которых беременность наступила спонтанно. Самая высокая частота PAS была отмечена в группе беременных, которым был осуществлен перенос замороженных эмбрионов [37].

В исследовании Y. Ono и соавт. изучали частоту предлежания плаценты в 2 группах беременных женщин с эндометриозом - подвергшихся хирургическому лечению эндометриоза и неоперированных женщин. В группе оперированных женщин частота предлежания плаценты была ниже по сравнению с группой неоперированных беременных (8,5 против 23,4%; р=0,020). При этом предлежание плаценты было более распространено у пациенток, забеременевших позднее чем через 2 года после операции, чем у пациенток, забеременевших в течение первых двух лет (20,0 против 2,4%; р=0,002). Авторы пришли к выводу, что наступление беременности в течение 2 лет после лапароскопической операции по поводу эндометриоза может уменьшить частоту случаев предлежания плаценты [44].

Результаты исследования M. Miura и соавт. согласуются с результатами других исследований, в которых была выявлена связь между эндометриозом и предлежанием плаценты. По данным авторов, частота предлежания плаценты и кровотечения в послеродовом периоде в группе с эндометриозом была значительно выше по сравнению с контрольной группой (12,5 против 4,1%; p<0,01 и 27,5 против 18,2%; p=0,04 соответственно) [38].

В недавно опубликованном исследовании F. Shahmoradi и соавт. было установлено, что в группе пациенток с эндометриозом наблюдались статистически значимые различия в отношении предлежания плаценты, врастания плаценты и отслойки плаценты по сравнению с контрольной группой (у беременных без эндометриоза). При этом значительная разница наблюдалась между группой пациенток, у которых был глубокий эндометриоз с вовлечением прямой кишки, и группой пациенток с эндометриозом, но без поражения прямой кишки в отношении предлежания плаценты (p=0,04), врастания плаценты (p=0,04) и отслойки плаценты (p<0,001) [45].

Связь глубокого инфильтративного эндометриоза с высокой частотой предлежания плаценты была продемонстрирована и в других исследованиях [46, 47]. По данным P. Vercellini и соавт., частота предлежания плаценты при ректовагинальном эндометриозе составляла 7,6%, при эндометриоме в сочетании с перитонеальным эндометриозом - 2,1% и при перитонеальном эндометриозе - 2,4%. Таким образом, частота предлежания плаценты у женщин с ректовагинальным эндометриозом была в 6 раз выше [46]. При этом женщины, перенесшие хирургическое лечение эндометриоза, по-видимому, имеют более высокий риск предлежания плаценты [38]. Это может быть связано с более тяжелой стадией эндометриоза, часто встречающейся у этих пациенток.

В исследовании, проведенном на базе центра лечения эндометриоза при клинике Шарите в Берлине, нарушения имплантации плаценты в виде предлежания плаценты в 8 раз чаще встречались у женщин с глубоким инфильтративным эндометриозом (9,8%), чем в контрольной группе женщин (p=0,004). Авторы предполагают, что чем значительнее архитектурные изменения в матке, тем сильнее они влияют на течение беременности. В частности, было показано, что у пациенток с глубоким инфильтративным эндометриозом и предлежанием плаценты кровопотеря во время кесарева сечения больше, чем у пациенток с предлежанием плаценты, но без глубокого инфильтративного эндометриоза. Дифференцированное изучение этих патофизиологических эффектов является важной задачей для будущих исследований [10].

Несмотря на то что по результатам систематического обзора S. Matsuzaki и соавт. было доказано, что эндометриоз является фактором риска PAS [37], ни в одном исследовании не изучалось влияние эндометриоза на частоту PAS после исключения влияния повышенной частоты предлежания плаценты. В связи с этим для подтверждения связи между эндометриозом и PAS необходимо проведение дальнейших исследований, исключающих влияние на PAS других сопутствующих факторов (предлежание плаценты, ВРТ, предшествующая операция на матке и т.д.).

Механизмы, лежащие в основе связи эндометриоза с осложнениями беременности, остаются в значительной степени неясными. В то же время относительно более высокой частоты предлежания плаценты при эндометриозе была выдвинута гипотеза о том, что гиперперистальтика матки может быть связана с аномальной имплантацией бластоцисты, а плотные тазовые спайки могут препятствовать миграции плаценты от внутреннего зева шейки матки [46, 48].

Спонтанный гемоперитонеум во время беременности

В последнее время появляется все больше свидетельств того, что женщины с эндометриозом подвержены редкому, но опасному для жизни осложнению во время беременности, а именно возникновению спонтанного гемоперитонеума (СГ) [49-52]. Это грозное осложнение возникает внезапно и чаще всего происходит вследствие разрыва кровеносных сосудов матки или малого таза, что приводит к массивному внутреннему кровотечению. В таких ситуациях отмечаются признаки гиповолемического шока, что требует проведения экстренного хирургического вмешательства по жизненным показаниям со стороны матери [49, 50].

По данным систематического обзора I. Brosens и соавт.[53], самый высокий риск спонтанного СГ наблюдался у женщин с эндометриозом, достигших беременности с помощью экстракорпорального оплодотворения (ЭКО). 24 (38%) из 64 представленных в литературе случаев имели место при беременности, наступившей в результате ЭКО, из которых в 22 (92%) случаях был диагностирован эндометриоз. В более позднем исследовании L. Benaglia и соавт. пришли к противоположному заключению, что в общей популяции женщин с эндометриозом, достигших беременности с помощью ЭКО, риск развития гемоперитонеума очень низок. Однако этот риск может заметно различаться в зависимости от исходных характеристик пострадавших женщин. В частности, источником беспокойства является наличие глубоких поражений брюшины [49].

В обзоре U. Maggiore и соавт. сообщалось, что до 2017 г. было известно всего о 39 случаях СГ во время беременности, связанных с эндометриозом. Во всех этих случаях обильное кровотечение могло возникнуть из-за варикозного расширения поверхностных вен матки, сосудов параметрия или эндометриоидных инфильтратов органов малого таза. В 35 из 39 (89,7%) случаев СГ развился во время беременности при среднем сроке гестации 28,0±7,1 нед, а в 4 случаях из 39 (16,0%) произошел в течение 2 нед после родов. Авторы отметили, что в начале заболевания симптомы гиповолемического шока присутствовали у 27 (69,3%) из 39 пациенток. Происхождение СГ, как правило, устанавливалось при экстренно выполненной лапаротомии (в 38 из 39 случаев), за исключением одного случая с гемодинамически стабильной пациенткой, которая лечилась консервативно [47].

В последнее время появляется все большее число свидетельств того, что эндометриоз является фактором высокого риска самопроизвольного разрыва сосудов матки во время беременности. Механизмы, приводящие к самопроизвольному разрыву сосудов матки, могут включать хроническое воспаление, вызванное эндометриозом, которое может увеличить хрупкость сосудов, что приводит к их разрыву и последующему кровотечению [54, 55].

Заключение

Эндометриоз - это хроническое заболевание, оказывающее существенное негативное влияние на качество жизни женщин из-за сопутствующих хронических тазовых болей, дисменореи, диспареунии и бесплодия. При этом, даже добиваясь долгожданной беременности (часто посредством ВРТ), пациентки с эндометриозом имеют более высокий риск акушерских осложнений, таких как выкидыш, преждевременные роды, преэклампсия, аномалии развития плаценты, кровотечение во время родов и операции кесарева сечения [56]. Кроме того, во время беременности может возникнуть такое осложнение эндометриоза, как спонтанный гемоперитонеум, что является редким, но опасным для жизни состоянием, которое требует экстренного хирургического вмешательства.

Беременность у женщин с эндометриозом не всегда приводит к исчезновению симптомов и уменьшению размеров эндометриоидных очагов, а в редких случаях может наблюдаться даже злокачественная трансформация эндометриоидных кист яичников. Возникновение осложнений эндометриоза может быть вызвано многими факторами: хроническое воспаление, спайки, резистентность к прогестерону и нарушение регуляции генов, участвующих в имплантации эмбриона [57].

Самым важным выводом представленного нами обзора является то, что эндометриоз можно считать независимым фактором риска, повышающим вероятность многочисленных акушерских осложнений. На сегодняшний день не рекомендуется проводить дополнительное наблюдение за беременными с эндометриозом в анамнезе. Однако существует потребность в проведении дополнительных исследований, чтобы оценить необходимость индивидуального клинического наблюдения за беременными с эндометриозом.

References

1. Tsikouras P., Oikonomou E., Bothou A., Chaitidou P., Kyriakou D., Nikolettos K., et al. The impact of endometriosis on pregnancy. J Pers Med. 2024; 14 (1): 126. DOI: https://doi.org/10.3390/jpm14010126

2. Uccella S., Manzoni P., Cromi A., Marconi N., Gisone B., Miraglia A., et al. Pregnancy after endometriosis: maternal and neonatal outcomes according to the location of the disease. Am J Perinatol. 2019; 36 (S2): S91–8. DOI: https://doi.org/10.1055/s-0039-1692130

3. Vigano P., Corti L., Berlanda N. Beyond infertility: obstetrical and postpartum complications associated with endometriosis and adenomyosis. Fertil Steril. 2015; 104 (4): 802–12. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2015.08.030

4. Dunphy L., Furara S., Swaminathan A., Howe R., Ali Kazem M., Kyriakidis D. Caecal endometriosis presenting with an acute abdomen in pregnancy. BMJ Case Rep. 2022; 15 (9): e251610. DOI: https://doi.org/10.1136/bcr-2022-251610

5. Costa A., Sartini A., Garibaldi S., Cencini M. Deep endometriosis induced spontaneous colon rectal perforation in pregnancy: laparoscopy is advanced tool to confirm diagnosis. Case Rep Obstet Gynecol. 2014; 2014: 907150. DOI: https://doi.org/10.1155/2014/907150

6. Mir A.S., Moylan R., Kesar V., Grider D.J., LeBel D.P. Appendical os endometeriosis: a rare cause for lower gastrointestinal bleeding. Indian J Gastroenterol. 2024; Mar 14. DOI: https://doi.org/10.1007/s12664-024-01534-0

7. Allahqoli L., Mazidimoradi A., Momenimovahed Z., Günther V., Ackermann J., Salehiniya H., et al. Appendiceal endometriosis: a comprehensive review of the literature. Diagnostics (Basel). 2023; 13 (11): 1827. DOI: https://doi.org/10.3390/diagnostics13111827

8. Benaglia L., Reschini M., La Vecchia I., Candotti G., Somigliana E., Vercellini P. Endometriosis and spontaneous hemoperitoneum in pregnancy: evaluation of the magnitude of the risk in women becoming pregnant via in vitro fertilization. Fertil Steril. 2021; 115 (4): 1023–8. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2020.10.030

9. Leone Roberti Maggiore U., Ferrero S., Mangili G., Bergamini A., Inversetti A., Giorgione V., et al. A systematic review on endometriosis during pregnancy: diagnosis, misdiagnosis, complications and outcomes. Hum Reprod Update. 2016; 22 (1): 70–103. DOI: https://doi.org/10.1093/humupd/dmv045

10. Gruber T.M., Ortlieb L., Henrich W., Mechsner S. Women with endometriosis – who is at risk for complications associated with pregnancy and childbirth? A retrospective case-control study. J Clin Med. 2024; 13 (2): 414. DOI: https://doi.org/10.3390/jcm13020414

11. Chiu K.L., Wang I.T. Endometriosis, pregnancy and delivery complications: evidence from the US nationwide inpatient sample 2005–2018. Taiwan J Obstet Gynecol. 2024; 63 (3): 350–6. DOI: https://doi.org/10.1016/j.tjog.2023.06.005

12. Huang Y., Zhao X., Chen Y., Wang J., Zheng W., Cao L. Miscarriage on endometriosis and adenomyosis in women by assisted reproductive technology or with spontaneous conception: a systematic review and meta-analysis. Biomed Res Int. 2020; 2020: 4381346. DOI: https://doi.org/10.1155/2020/4381346

13. Stephansson O., Kieler H., Granath F., Falconer H. Endometriosis, assisted reproduction technology, and risk of adverse pregnancy outcome. Hum Reprod. 2009; 24: 2341–7. DOI: https://doi.org/10.1093/humrep/dep186

14. Frincu F., Carp-Veliscu A., Petca A., Badiu D.C., Bratila E., Cirstoiu M., et al. Maternal-fetal outcomes in women with endometriosis and shared pathogenic mechanisms. Medicina (Kaunas). 2021; 57 (11): 1258. DOI: https://doi.org/10.3390/medicina57111258

15. Berlanda N., Alio W., Angioni S., Bergamini V., Bonin C., Boracchi P., et al. Impact of endometriosis on obstetric outcome after natural conception: a multicenter Italian study. Arch Gynecol Obstet. 2022; 305 (1): 149–57. DOI: https://doi.org/10.1007/s00404-021-06243-z

16. Marcellin L., Goffinet F., Azria E., Thomin A., Garabedian C., Sibiude J., et al. Association between endometriosis phenotype and preterm birth in France. JAMA Netw Open. 2022; 5 (2): e2147788. DOI: https://doi.org/10.1001/jamanetworkopen.2021.47788

17. Aguilar H.N., Mitchell B.F. Physiological pathways and molecular mechanisms regulating uterine contractility. Hum Reprod Update. 2010; 16: 725–44. DOI: https://doi.org/10.1093/humupd/dmq016

18. Benagiano G., Brosens I., Habiba M. Structural and molecular features of the endomyometrium in endometriosis and adenomyosis. Hum Reprod Update. 2014; 20: 386–402. DOI: https://doi.org/10.1093/humupd/dmt052

19. Petraglia F., Arcuri F., de Ziegler D., Chapron С. Inflammation: a link between endometriosis and preterm birth. Fertil Steril. 2012; 98 (1): 36–40. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2012.04.051

20. Zullo F., Spagnolo E., Saccone G., Acunzo M., Xodo S., et al. Endometriosis and obstetrics complications: a systematic review and meta-analysis. Fertil Steril. 2017; 108: 667–72.e5. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2017.07.019

21. Tskhaу V.B., Khudyakov A., Terjung A., Polstianoy А.М., von Westernhagen M., Avazashvili Z., et al. Operative treatment of deep infiltrating endometriosis with bowel involvement. A clinical case. Sibirskoe meditsinskoe obozrenie [Siberian Medical Review]. 2021; (3): 101–6. DOI: https://doi.org/10.20333/25000136-2021-3-101-106 (in Russian)

22. Berlac J.F., Hartwell D., Skovlund C.W., Langhoff-Roos J., Lidegaard O. Endometriosis increases the risk of obstetrical and neonatal complications. Acta Obstet Gynecol Scand. 2017; 96: 751–60. DOI: https://doi.org/10.1111/aogs.13111

23. Harada T.T., Taniguchi F., Onishi K., Kurozawa Y., Hayashi K., Harada T.T., et al. Obstetrical complications in women with endometriosis: a cohort study in Japan. PLoS One. 2016; 11: 1–13. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0168476

24. Brosens I.A., Sutter P. De, Hamerlynck T., Imeraj L., Yao Z., Cloke B., et al. Endometriosis is associated with a decreased risk of pre-eclampsia. Hum Reprod. 2007; 22: 1725–9. DOI: https://doi.org/10.1093/humrep/dem072

25. Lalani S., Choudhry A.J., Firth B., Bacal V., Walker M., Wen S.W., et al. Endometriosis and adverse maternal, fetal and neonatal outcomes, a systematic review and meta-analysis. Hum Reprod. 2018; 33 (10): 1854–65. DOI: https://doi.org/10.1093/humrep/dey269

26. Pérez-López F.R., Calvo-Latorre J., Alonso-Ventura V., Bueno-Notivol J., Martínez-Domínguez S.J., Chedraui P. Systematic review and meta-analysis regarding the association of endometriosis and preeclampsia in women conceiving spontaneously or through assisted reproductive technology. Pregnancy Hypertens. 2018; 14: 213–21. DOI: https://doi.org/10.1016/j.preghy.2018.01.003

27. Breintoft K., Pinnerup R., Henriksen T.B., Rytter D., Uldbjerg N., Forman A., et al. Endometriosis and risk of adverse pregnancy outcome: a systematic review and meta-analysis. J Clin Med. 2021; 10 (4): 667. DOI: https://doi.org/10.3390/jcm10040667

28. Vendittelli F., Barasinski C., Rivière O., Bourdel N., Fritel X. Endometriosis and risk of adverse pregnancy outcomes: a retrospective multicenter cohort study. Fertil Steril. 2025; 123 (1): 137–47. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2024.07.037

29. Lim H.J., Sun J., Min B., Song M., Kim T.H., Kim B.J., et al. Endometriosis and adverse pregnancy outcomes: a nationwide population-based study. J Clin Med. 2023; 12 (16): 5392. DOI: https://doi.org/10.3390/jcm12165392

30. Farland L.V., Prescott J., Sasamoto N., Tobias D.K., Gaskins A.J., Stuart J.J., et al. Endometriosis and risk of adverse pregnancy outcomes. Obstet Gynecol. 2019; 134: 527–36. DOI: https://doi.org/10.1097/AOG.0000000000003410

31. Exacoustos C., Luciano D., Corbett B., De Felice G., Di Feliciantonio M., Luciano A., et al. The uterine junctional zone: a 3-dimensional ultrasound study of patients with endometriosis. Am J Obstet Gynecol. 2013; 209 (3): 248.e1–7. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ajog.2013.06.006

32. Maggiore L.R., Ferrero S., Mangili G., Bergamini A., Inversetti A., Giorgione V., et al. A systematic review on endometriosis during pregnancy: diagnosis, misdiagnosis, complications and outcomes. Hum Reprod Update. 2016; 22: 70–103. DOI: https://doi.org/10.1093/humupd/dmv045

33. Falconer H. Pregnancy outcomes in women with endometriosis. Semin Reprod Med. 2013; 31: 178–82. DOI: https://doi.org/10.1055/s-0032-1333484

34. Abdessamie S., Czuzoj-Shulman N., Abenhaim H.A. Maternal and fetal outcomes among pregnant women with endometriosis. J Perinat Med. 2024; Nov 6. DOI: https://doi.org/10.1515/jpm-2024-0359

35. Abu-Zaid A., Gari A., Tulbah M., Alshahrani M.S., Khadawardi K., Ahmed A.M., et al. Association between endometriosis and obstetric complications: insight from the National Inpatient Sample. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol. 2024; 292: 58–62. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ejogrb.2023.11.009

36. Maggiore U.L.R., Inversetti A., Schimberni M., Viganò P., Giorgione V., Candiani M. Obstetrical complications of endometriosis, particularly deep endometriosis. Fertil Steril. 2017; 108: 895–912. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2017.10.035

37. Li H., Zhu H.L., Chang X.H., Li Y., Wang Y., Guan J., et al. Effects of previous laparoscopic surgical diagnosis of endometriosis on pregnancy outcomes. Chin Med J (Engl). 2017; 130 (4): 428–33. DOI: https://doi.org/10.4103/0366-6999.199840

38. Matsuzaki S., Ueda Y., Nagase Y., Matsuzaki S., Kakuda M., Kakuda S., et al. Placenta accreta spectrum disorder complicated with endometriosis: systematic review and meta-analysis. Biomedicines. 2022; 10 (2): 390. DOI: https://doi.org/10.3390/biomedicines10020390

39. Miura M., Ushida T., Imai K., Wang J., Moriyama Y., Nakano-Kobayashi T., et al. Adverse effects of endometriosis on pregnancy: a case-control study. BMC Pregnancy Childbirth. 2019; 19 (1): 373. DOI: https://doi.org/10.1186/s12884-019-2514-1

40. Glavind M.T., Forman A., Arendt L.H., Nielsen K., Henriksen T.B. Endometriosis and pregnancy complications: a Danish cohort study. Fertil Steril. 2017; 107: 160–6. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2016.09.020

41. Shmueli A., Salman L., Hiersch L., Ashwal E., Hadar E., Wiznitzer A., et al. Obstetrical and neonatal outcomes of pregnancies complicated by endometriosis. J Matern Fetal Neonatal Med. 2019; 32: 845–50. DOI: https://doi.org/10.1080/14767058.2017.1393513

42. Yi K.W., Cho G.J., Park K., Han S.W., Shin J.H., Kim T., et al. Endometriosis is associated with adverse pregnancy outcomes: a national population-based study. Reprod Sci. 2020; 27: 1175–80. DOI: https://doi.org/10.1007/s43032-019-00109-1

43. Brosens I.A., Fusi L., Brosens J.J. Endometriosis is a risk factor for spontaneous hemoperitoneum during pregnancy. Fertil Steril. 2009; 92: 1243–5. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2009.03.091

44. Matsuzaki S., Nagase Y., Ueda Y., Lee M., Matsuzaki S., Maeda M., et al. The association of endometriosis with placenta previa and postpartum hemorrhage: a systematic review and meta-analysis. Am J Obstet Gynecol MFM. 2021; 3 (5): 100417. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ajogmf.2021.100417

45. Ono Y., Furumura K., Yoshino O., Ota H., Sasaki Y., Hidaka T., et al. Influence of laparoscopic surgery for endometriosis and its recurrence on perinatal outcomes. Reprod Med Biol. 2022; 21 (1): e12456. DOI: https://doi.org/10.1002/rmb2.12456

46. Shahmoradi F., Haghighi L., Noori M., Derakhshan R., Hashemi N., Rokhgireh S. Endometriosis and adverse pregnancy outcomes: a case-control study. Int J Reprod Biomed. 2024; 22 (6): 473–80. DOI: https://doi.org/10.18502/ijrm.v22i6.16798

47. Vercellini P., Parazzini F., Pietropaolo G., Cipriani S., Frattaruolo M.P., Fedele L. Pregnancy outcome in women with peritoneal, ovarian and rectovaginal endometriosis: a retrospective cohort study. BJOG. 2012; 119: 1538–43. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1471-0528.2012.03466.x

48. Maggiore U.L.R., Inversetti A., Schimberni M., Viganò P., Giorgione V., Candiani M. Obstetrical complications of endometriosis, particularly deep endometriosis. Fertil Steril. 2017; 108: 895–912. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2017.10.035

49. Kido A., Togashi K., Nishino M., Miyake K., Koyama T., Fujimoto R., et al. Cine MR imaging of uterine peristalsis in patients with endometriosis. Eur Radiol. 2007; 17 (7): 1813–9. DOI: https://doi.org/10.1007/s00330-006-0494-9

50. Benaglia L., Reschini M., La Vecchia I., Candotti G., Somigliana E., Vercellini P. Endometriosis and spontaneous hemoperitoneum in pregnancy: evaluation of the magnitude of the risk in women becoming pregnant via in vitro fertilization. Fertil Steril. 2021; 115 (4): 1023–8. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2020

51. Lier M.C.I., Malik R.F., Ket J.C.F., Lambalk C.B., Brosens I.A., Mijatovic V. Spontaneous hemoperitoneum in pregnancy (SHiP) and endometriosis: a systematic review of the recent literature. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol. 2017; 219: 57–65. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ejogrb.2017.10.012

52. Tskhay V.B., Domracheva M.Ya., Brekhova I.S., Raspopin Yu.S. Massive obstetric hemorrhage caused by spontaneous rupture of uterine blood vessels. Akusherstvo i ginekologiya [Obstetrics and Gynecology]. 2024; (7): 171–6. DOI: https://doi.org/10.18565/aig.2024.144 (in Russian)

53. Golfier F., Pleynet L., Bolze P.A. Spontaneous hemoperitoneum in pregnancy: a life-threatening maternal and fetal complication of endometriosis. J Gynecol Obstet Hum Reprod. 2022; 51 (7): 102415. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jogoh.2022.102415

54. Brosens I.A., Lier M.C., Mijatovic V., Habiba M., Benagiano G. Severe spontaneous hemoperitoneum in pregnancy may be linked to in vitro fertilization in patients with endometriosis: a systematic review. Fertil Steril. 2016; 106: 692–703. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2016.05.025

55. Naeh A., Bruchim I., Hallak M., Gabbay-Benziv R. Endometriosis-related hemoperitoneum in late pregnancy. Isr Med Assoc J. 2019; 21: 557–9.

56. Kato M., Miyazaki Y., Kawamura H., Orisaka M., Kurokawa T., Yoshida Y. A 41-year-old woman with spontaneous hemoperitoneum in pregnancy at 28 weeks. Am J Case Rep. 2023; 24: e939330. DOI: https://doi.org/10.12659/AJCR.939330

57. Borisova A.V., Konnon S.R.D., Tosto V., Gerli S., Radzinsky V.E. Obstetrical complications and outcome in patients with endometriosis. J Matern Fetal Neonatal Med. 2022; 35 (14): 2663–77. DOI: https://doi.org/10.1080/14767058.2020.1793326

All articles in our journal are distributed under the CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)