Hysteroscopic diagnosis of endometrial polyps associated with chronic endometritis

• Mekan R. Orazov
• Lyudmila M. Mikhaleva
• Olga А. Poymanova

Abstract

The review examines the problem of diagnosing endometrial polyps associated with chronic endometritis. The pathogenetic relationship between these conditions and their role in the development of reproductive disorders are discussed. The main focus is on the capabilities of hysteroscopy in detecting this comorbid pathology.

The aim of the study was to analyze the literature data on the role of hysteroscopy in the diagnosis of endometrial polyps associated with chronic endometritis.

Material and methods. To achieve this goal, a literature search was performed in the PubMed and Google Scholar databases with the selection of relevant publications on the stated topic.

Results. An analysis of the literature revealed that hysteroscopy is a highly informative method both for diagnosing endometrial polyps and for verifying chronic endometritis in combination with additional laboratory tests. The diagnostic capabilities of modern hysteroscopic technologies are discussed.

Conclusion. Hysteroscopy should be considered as a first-line method in examining patients with suspected concomitant endometrial pathology. An integrated diagnostic approach allows optimizing the detection and subsequent treatment of endometrial polyps and chronic endometritis in women with impaired reproductive function.

Keywords:endometrial polyps; chronic endometritis; hysteroscopy; diagnosis; infertility

REFERENCES

1. Orazov M.R., Mikhaleva L.M., Semenov P.A., Orekhov R.E., Lagutina E.V. Chronic endometritis and contraversions of antibacterial therapy. Trudniy patsient [Difficult Patient]. 2020; 18 (10): 41–6. (in Russian)

2. Puente E., Alonso L., Laganà A.S., Ghezzi F., Casarin J., Carugno J. Chronic endometritis: old problem, novel insights and future challenges. Int J Fertil Steril. 2020; 13 (4): 250–6. DOI: https://doi.org/10.22074/ijfs.2020.5779 Epub 2019 Nov 11. PMID: 31710184; PMCID: PMC6875860.

3. Radzinsky V.E., Orazov M.R., Toktar L.R., Orekhov R.E. The contribution of chronic endometritis to reproductive system disorders in patients with repeated implantation failures. Ginekologiya [Gynecology]. 2021; 23 (1): 102–6. DOI: https://doi.org/10.26442/20795696.2021.1.200671 (in Russian)

4. Cicinelli E., De Ziegler D., Nicoletti R., Colafiglio G., Saliani N., Resta L., et al. Chronic endometritis: correlation among hysteroscopic, histologic, and bacteriologic findings in a prospective trial with 2190 consecutive office hysteroscopies. Fertil Steril. 2008; 89 (3): 677–84.

5. Kasius J.C., Broekmans F.J., Sie-Go D.M., Bourgain C., Eijkemans M.J., Fauser B.C., et al. The reliability of the histological diagnosis of endometritis in asymptomatic IVF cases: a multicenter observer study. Hum Reprod. 2012; 27 (1): 153–8.

6. Orazov M.R., Mikhaleva L.M., Poymanova O.F. Causes of endometrial polyps in women of reproductive age. Akusherstvo i ginekologiya: novosti, mneniya, obuchenie [Obstetrics and Gynecology: News, Opinions, Training]. 2022; 10 (3): 71–7. (in Russian)

7. Nijkang N.P., Anderson L., Markham R., Manconi F. Endometrial polyps: Pathogenesis, sequelae and treatment. SAGE Open Med. 2019; 7: 2050312119848247. DOI: https://doi.org/10.1177/2050312119848247 PMID: 31105939; PMCID: PMC6501471.

8. Dreisler E., Stampe Sorensen S., Ibsen P.H., et al. Prevalence of endometrial polyps and abnormal uterine bleeding in a Danish population aged 20–74 years. Ultrasound Obstet Gynecol. 2009; 33 (1): 102–8.

9. Orazov M.R., Mikhaleva L.M., Poymanova O.F., Mullina I.A. Risk factors for the development of endometrial polyps in women of reproductive age. Meditsinskiy vestnik Yuga Rossii [Medical Bulletin of the South of Russia]. 2022; 13 (3): 148–54. (in Russian)

10. Moreno I., Cicinelli E., Garcia-Grau I., Gonzalez-Monfort M., Bau D., Vilella F., et al. The diagnosis of chronic endometritis in infertile asymptomatic women: a comparative study of histology, microbial cultures, hysteroscopy, and molecular microbiology. Am J Obstet Gynecol. 2018; 218: 602.e1–16. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ajog.2018.02.012

11. Peng J., Guo J., Zeng Z., Liang X., Zeng H., Li M. Endometrial polyp is associated with a higher prevalence of chronic endometritis in infertile women. Int J Gynaecol Obstet. 2022; 159 (2): 563–7. DOI: https://doi.org/10.1002/ijgo.14207

12. Cicinelli E., Bettocchi S., de Ziegler D., Loizzi V., Cormio G., Marinaccio M., et al. Chronic endometritis, a common disease hidden behind endometrial polyps in premenopausal women: first evidence from a case-control study. J Minim Invasive Gynecol. 2019; 26: 1346–50. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jmig.2019.01.012

13. Kitaya K., Tada Y., Taguchi S., Funabiki M., Hayashi T., Nakamura Y. Local mononuclear cell infiltrates in infertile patients with endometrial macropolyps versus micropolyps. Hum Reprod. 2012; 27: 3474–80. DOI: https://doi.org/10.1093/humrep/des323

14. Carvalho F.M., Aguiar F.N., Tomioka R., de Oliveira R.M., Frantz N., Ueno J. Functional endometrial polyps in infertile asymptomatic patients: a possible evolution of vascular changes secondary to endometritis. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol. 2013; 170: 152–6. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ejogrb.2013.05.012

15. Sun Y., Zhang J., Bai W. Higher prevalence of endometrial polyps in patients with fallopian tube obstruction: a case-control study. J Minim Invasive Gynecol. 2019; 26: 935–40. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jmig.2018.07.024

16. Chen P., Chen P., Guo Y., Fang C., Li T. Interaction between chronic endometritis caused endometrial microbiota disorder and endometrial immune environment change in recurrent implantation failure. Front Immunol. 2021; 12: 748447. DOI: https://doi.org/10.3389/fimmu.2021.748447

17. Chen W., Wei K., He X., Wei J., Yang L., Li L., et al. Identification of uterine microbiota in infertile women receiving in vitro fertilization with and without chronic endometritis. Front Cell Dev Biol. 2021; 9: 693267. DOI: https://doi.org/10.3389/fcell.2021.693267

18. García-Peñarrubia P., Ruiz-Alcaraz A.J., Martínez-Esparza M., Marín P., Machado-Linde F. Hypothetical roadmap towards endometriosis: Prenatal endocrine-disrupting chemical pollutant exposure, anogenital distance, gut-genital microbiota and subclinical infections. Hum Reprod Update. 2020; 26: 214–46. DOI: https://doi.org/10.1093/humupd/dmz044

19. Kobayashi H., Higashiura Y., Shigetomi H., Kajihara H. Pathogenesis of endometriosis: The role of initial infection and subsequent sterile inflammation (review). Mol Med Rep. 2014; 9: 9–15. DOI: https://doi.org/10.3892/mmr.2013.1755

20. Radzinsky V.E., Kostin I.N., Petrov Y.A., Polina M.L., Gasanova B.M. Diagnostic significance of chronic endometritis macrotypes differentiation among women with reproductive losses. Gynecol Endocrinol. 2017; 33 (suppl 1): 36–40. DOI: https://doi.org/10.1080/09513590.2017.1399697

21. Vitale S.G., Haimovich S., Laganà A.S., Alonso L., Di Spiezio Sardo A., et al. Endometrial polyps: an evidence-based diagnosis and management guide. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol. 2021; 260: 70–7. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ejogrb.2021.03.017 Epub 2021 Mar 13.

22. Stamenov G.S., Vitale S.G., Della Corte L., et al. Hysteroscopy and female infertility: a fresh look to a busy corner. Hum Fertil (Camb). 2022; 25 (3): 430–46. DOI: https://doi.org/10.1080/14647273.2020.1851399

23. Yasuo T., Kitaya K. Challenges in clinical diagnosis and management of chronic endometritis. Diagnostics (Basel). 2022; 12 (11): 2711. Epub 2022 Nov 5. DOI: https://doi.org/10.3390/diagnostics12112711

24. Vitagliano A., Cialdella M., Cicinelli R., Santarsiero C.M., Greco P., Buzzaccarini G., et al. Association between endometrial polyps and chronic endometritis: is it time for a paradigm shift in the pathophysiology of endometrial polyps in pre-menopausal women? Results of a systematic review and meta-analysis. Diagnostics (Basel). 2021; 11 (12): 2182. DOI: https://doi.org/10.3390/diagnostics11122182 PMID: 34943419; PMCID: PMC8700534.

25. Park H.J., Kim Y.S., Yoon T.K., Lee W.S. Chronic endometritis and infertility. Clin Exp Reprod Med. 2016; 43 (4): 185–92. DOI: https://doi.org/10.5653/cerm.2016.43.4.185

26. Kuroda K., Yamanaka A., Takamizawa S., et al. Prevalence of and risk factors for chronic endometritis in patients with intrauterine disorders after hysteroscopic surgery. Fertil Steril. 2022; 118 (3): 568–75. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2022.05.029

27. Cicinelli E., Matteo M., Trojano G., et al. Chronic endometritis in patients with unexplained infertility: prevalence and effects of antibiotic treatment on spontaneous conception. Am J Reprod Immunol. 2018; 79 (1): e12782. DOI: https://doi.org/10.1111/aji.12782

28. Zargar M., Ghafourian M., Nikbakht R., Mir Hosseini V., Moradi Choghakabodi P. Evaluating chronic endometritis in women with recurrent implantation failure and recurrent pregnancy loss by hysteroscopy and immunohistochemistry. J Minim Invasive Gynecol. 2020; 27 (1): 116–21. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jmig.2019.02.016

Универсальные диагностические критерии ХЭ до сих пор не установлены [23]. В исследовании Т. Yasuo и соавт. рассмотрены проблемы клинической диагностики и лечения ХЭ [23]. Авторы отметили необходимость разработки универсальных диагностических критериев ХЭ для совершенствования клинических рекомендаций по лечению этого заболевания [22]. Аналогичным образом H.J. Park и соавт. подчеркнули, что необходимо уделять больше клинического внимания ХЭ в связи с его потенциальной ассоциацией с состояниями, связанными с бесплодием, такими как повторные неудачи имплантации и привычное невынашивание [25]. Е. Puente и соавт. провели описательный обзор, посвященный диагностике, этиологии, патофизиологии и лечению ХЭ. Они обнаружили, что эффективное лечение антибиотиками, по-видимому, улучшает исходы беременности у пациенток с необъяснимыми повторными потерями беременности и повышает частоту наступления беременности у пациенток с повторным нарушением имплантации [21]. Для повышения точности диагностики наряду с традиционной гистологией рекомендовано использовать ИГХ-анализ [24].

I. Moreno и соавт. провели сравнительное исследование по диагностике ХЭ у бесплодных бессимптомных женщин [10]. Они установили, что гистероскопия наряду с гистологией, посевами микроорганизмов и молекулярной микробиологией является эффективным инструментом диагностики ХЭ. Разработанный ими комплексный метод молекулярной микробиологической диагностики показал результаты, сходные с результатами всех трех классических методов диагностики, вместе взятых [10]. G.S. Stamenov и соавт. провели обзор литературы ценности гистероскопии в контексте ее использования в целях диагностики и лечения женского бесплодия [22]. Они пришли к выводу, что гистероскопия должна быть рекомендована в качестве процедуры первой линии во всех случаях женского бесплодия благодаря ее диагностическим и лечебным возможностям до и после процедур вспомогательных репродуктивных технологий [22]. В то же время К. Kuroda и соавт. исследовали распространенность и факторы риска ХЭ у пациенток с внутриматочной патологией после гистероскопических операций [26]. Они обнаружили, что ПЭ и внутриматочные синехии являются факторами риска развития ХЭ, однако большинство случаев ХЭ были излечены с помощью гистероскопической операции без антибиотикотерапии независимо от типа внутриматочной нозологии [26].

Е. Cicinelli и соавт. провели исследование ХЭ у пациенток с идиопатическим бесплодием [27]. Они обнаружили высокую распространенность ХЭ у пациенток с идиопатическим бесплодием, а также то, что диагностика и лечение ХЭ улучшают показатели спонтанной беременности и живорождения [27]. M. Zargar и соавт. (2019) оценили диагностическую ценность гистероскопии и ИГХ-исследования для выявления ХЭ у женщин с повторными неудачами имплантации и привычным невынашиванием и обнаружили, что гистероскопия является надежным методом диагностики ХЭ, особенно в сочетании с ИГХ [28].

На основании проведенного анализа литературы можно сделать вывод о том, что гистероскопия играет важную роль в диагностике ХЭ и ПЭ, ассоциированных с разными формами женского бесплодия. Гистероскопия обладает высокой диагностической ценностью для выявления внутриматочной патологии у бесплодных пациенток. Она рекомендована в качестве процедуры первой линии при обследовании женщин с бесплодием. Гистероскопическая визуализация позволяет точно диагностировать наличие ПЭ и проводить их удаление. Хотя рутинное удаление полипов у субфертильных женщин в настоящее время не подтверждается доказательствами, полипэктомия может улучшить фертильность у отдельных пациенток. Для диагностики ХЭ аряду с гистероскопией рекомендуется применять гистологическое исследование, посевы, диагностику с помощью полимеразной цепной реакции (ПЦР). ИГХ-анализ повышает точность диагностики ХЭ. Таким образом, своевременная диагностика и лечение ХЭ и ПЭ с использованием гистероскопии имеет большое клиническое значение для восстановления фертильности у женщин с бесплодием.

Заключение

ПЭ и ХЭ являются распространенными, тесно взаимосвязанными гинекологическими состояниями. Многочисленные исследования свидетельствуют о высокой частоте ХЭ среди женщин с ПЭ. Согласно данным обзоров и метаанализов, распространенность ХЭ при ПЭ может достигать 45-50%. Эта взаимосвязь подтверждается результатами как ретроспективных исследований, так и проспективных когортных работ. При этом отмечается более высокий риск ХЭ при множественных полипах по сравнению с единичными. Ряд исследований показал повышенную частоту выявления плазматических клеток, являющихся маркером хронического воспаления, в тканях ПЭ. Это свидетельствует о локальном воспалительном процессе в зоне полипозной трансформации. Таким образом, наличие ПЭ значимо повышает риск ХЭ.

Оба рассматриваемых заболевания тесно ассоциированы с нарушениями рецептивности эндометрия и разнообразными репродуктивными расстройствами. К ним относятся бесплодие, невынашивание беременности, неудачи ЭКО. Сочетание полипов и ХЭ приводит к более тяжелым репродуктивным нарушениям, чем каждое из этих состояний по отдельности. Предполагается, что общие патогенетические механизмы, такие как хроническое воспаление, нарушения ангиогенеза, дисбаланс гормональной регуляции, лежат в основе их негативного влияния на фертильность. Поэтому своевременная диагностика и лечение ПЭ и ХЭ имеет первостепенное значение для восстановления репродуктивного потенциала у женщин детородного возраста.

Гистероскопия является оптимальным методом диагностики ПЭ и ХЭ. Визуальное исследование полости матки позволяет верифицировать наличие полипов, оценить их количество, размеры и локализацию. Гистероскопия обладает высокой чувствительностью и специфичностью в выявлении данной нозологии. По данным различных исследований, чувствительность гистероскопии в диагностике полипов достигает 90-98%, а специфичность - 82-97%. Это делает ее методом первой линии при подозрении на ПЭ. Кроме того, гистероскопия позволяет дифференцировать полипы с другими новообразованиями в полости матки, например с субмукозными миомами. Современные технологии, такие как высокоразрешающая оптика, ультразвуковое исследование с контрастированием, цветовым допплеровским картированием, 3D-сканированием, повышают диагностическую точность гистероскопии в выявлении ПЭ. Использование данных методов улучшает визуализацию, позволяет точно определить границы, размеры и васкуляризацию полипов. Это имеет значение для планирования хирургического лечения. Помимо диагностики, гистероскопия дает возможность выполнить полипэктомию - удаление ПЭ. Это может быть сделано во время диагностической процедуры или в виде отдельного оперативного вмешательства. Современные методы гистерорезектоскопии позволяют безопасно и эффективно удалять полипы любой локализации и размера под визуальным контролем. Таким образом, гистероскопия является не только диагностическим, но и лечебным методом при ПЭ.

Для диагностики ХЭ в дополнение к гистероскопии применяют гистологическое исследование, ИГХ-анализ, посевы и ПЦР-диагностику. Гистероскопия позволяет визуально оценить состояние эндометрия, выявить признаки воспаления и отобрать образцы ткани для дальнейшего исследования. Однако для верификации ХЭ одной гистероскопии недостаточно. Гистологическое исследование биоптатов эндометрия необходимо для подтверждения наличия воспалительных изменений, таких как отек стромы, увеличение числа лимфоцитов, плазматических клеток. ИГХ-анализ с маркерами CD-138 и CD-56 повышает чувствительность выявления ХЭ. Комплексное обследование с применением гистероскопии в сочетании с гистологией, ИГХ и микробиологическими методами значительно повышает точность диагностики ХЭ. Это подтверждено результатами ряда исследований. Комбинация методов позволяет верифицировать хроническое воспаление эндометрия, определить степень выраженности патологических изменений, выявить этиологические факторы. Поэтому для диагностики ХЭ рекомендуется применять комплексный подход с использованием гистероскопии в сочетании с другими лабораторными методами.

Таким образом, гистероскопия должна рассматриваться как метод первой линии при обследовании женщин с подозрением на ПЭ, ассоциированных с ХЭ. Своевременная диагностика и лечение ПЭ и ХЭ с использованием гистероскопических технологий имеет большое клиническое значение для улучшения репродуктивных исходов.

Вместе с тем остается ряд нерешенных вопросов, требующих дальнейшего изучения. Необходимы дополнительные исследования для уточнения патогенетических механизмов, лежащих в основе взаимосвязи ПЭ с ХЭ. Требуется разработка единых диагностических критериев ХЭ для оптимизации его выявления. Нуждается в уточнении роль рутинного удаления ПЭ у субфертильных женщин. Дальнейшие исследования должны быть направлены на изучение различных вариантов течения ХЭ на фоне ПЭ, разработку персонализированных подходов к диагностике и лечению таких пациенток. Это позволит повысить эффективность восстановления фертильности у женщин с сочетанной патологией эндометрия. Расширение области применения гистероскопических технологий открывает новые перспективы в решении данной клинической проблемы.

ЛИТЕРАТУРА

1. Оразов М.Р., Михалева Л.М., Семенов П.А., Орехов Р.Е., Лагутина Е.В. Хронический эндометрит и контраверсии антибактериальной терапии // Трудный пациент. 2020. Т. 18, № 10. С. 41-46.

2. Puente E., Alonso L., Laganà A.S., Ghezzi F., Casarin J., Carugno J. Chronic endometritis: old problem, novel insights and future challenges // Int. J. Fertil. Steril. 2020. Vol. 13, N 4. P. 250-256. DOI: https://doi.org/10.22074/ijfs.2020.5779 Epub 2019 Nov 11. PMID: 31710184; PMCID: PMC6875860.

3. Радзинский В.Е., Оразов М.Р., Токтар Л.Р., Орехов Р.Е. Вклад хронического эндометрита в нарушения репродуктивной системы у пациенток с повторными неудачами имплантации // Гинекология. 2021. Т. 23. № 1. С. 102-106. DOI: https://doi.org/10.26442/20795696.2021.1.200671

4. Cicinelli E., De Ziegler D., Nicoletti R., Colafiglio G., Saliani N., Resta L. et al. Chronic endometritis: correlation among hysteroscopic, histologic, and bacteriologic findings in a prospective trial with 2190 consecutive office hysteroscopies // Fertil. Steril. 2008. Vol. 89, N 3. P. 677-684.

5. Kasius J.C., Broekmans F.J., Sie-Go D.M., Bourgain C., Eijkemans M.J., Fauser B.C. et al. The reliability of the histological diagnosis of endometritis in asymptomatic IVF cases: a multicenter observer study // Hum. Reprod. 2012. Vol. 27, N 1. P. 153-158.

6. Оразов М.Р., Михалева Л.М., Пойманова О.Ф. Причины полипов эндометрия у женщин в репродуктивном возрасте // Акушерство и гинекология: новости, мнения, обучение. 2022. Т. 10, № 3. С. 72-77.

7. Nijkang N.P., Anderson L., Markham R., Manconi F. Endometrial polyps: Pathogenesis, sequelae and treatment // SAGE Open Med. 2019. Vol. 7. Article ID 2050312119848247. DOI: https://doi.org/10.1177/2050312119848247 PMID: 31105939; PMCID: PMC6501471.

8. Dreisler E., Stampe Sorensen S., Ibsen P.H. et al. Prevalence of endometrial polyps and abnormal uterine bleeding in a Danish population aged 20-74 years // Ultrasound Obstet. Gynecol. 2009. Vol. 33, N 1. P. 102-108.

9. Оразов М.Р., Михалева Л.М., Пойманова О.Ф., Муллина И.A. Факторы риска развития полипов эндометрия у женщин репродуктивного возраста // Медицинский вестник Юга России. 2022. Т. 13, № 3. С. 148-154.

10. Moreno I., Cicinelli E., Garcia-Grau I., Gonzalez-Monfort M., Bau D., Vilella F. et al. The diagnosis of chronic endometritis in infertile asymptomatic women: a comparative study of histology, microbial cultures, hysteroscopy, and molecular microbiology // Am. J. Obstet. Gynecol. 2018. Vol. 218. P. 602.e1-602.e16. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ajog.2018.02.012

11. Peng J., Guo J., Zeng Z., Liang X., Zeng H., Li M. Endometrial polyp is associated with a higher prevalence of chronic endometritis in infertile women // Int. J. Gynaecol. Obstet. 2022. Vol. 159, N 2. P. 563-567. DOI: https://doi.org/10.1002/ijgo.14207

12. Cicinelli E., Bettocchi S., de Ziegler D., Loizzi V., Cormio G., Marinaccio M. et al. Chronic endometritis, a common disease hidden behind endometrial polyps in premenopausal women: first evidence from a case-control study // J. Minim. Invasive Gynecol. 2019. Vol. 26. P. 1346-1350. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jmig.2019.01.012

13. Kitaya K., Tada Y., Taguchi S., Funabiki M., Hayashi T., Nakamura Y. Local mononuclear cell infiltrates in infertile patients with endometrial macropolyps versus micropolyps // Hum. Reprod. 2012. Vol. 27. P. 3474-3480. DOI: https://doi.org/10.1093/humrep/des323

14. Carvalho F.M., Aguiar F.N., Tomioka R., de Oliveira R.M., Frantz N., Ueno J. Functional endometrial polyps in infertile asymptomatic patients: a possible evolution of vascular changes secondary to endometritis // Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2013. Vol. 170. P. 152-156. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ejogrb.2013.05.012

15. Sun Y., Zhang J., Bai W. Higher prevalence of endometrial polyps in patients with fallopian tube obstruction: a case-control study // J. Minim. Invasive Gynecol. 2019. Vol. 26. P. 935-940. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jmig.2018.07.024

16. Chen P., Chen P., Guo Y., Fang C., Li T. Interaction between chronic endometritis caused endometrial microbiota disorder and endometrial immune environment change in recurrent implantation failure // Front. Immunol. 2021. Vol. 12. Article ID 748447. DOI: https://doi.org/10.3389/fimmu.2021.748447

17. Chen W., Wei K., He X., Wei J., Yang L., Li L. et al. Identification of uterine microbiota in infertile women receiving in vitro fertilization with and without chronic endometritis // Front. Cell Dev. Biol. 2021. Vol. 9. Article ID 693267. DOI: https://doi.org/10.3389/fcell.2021.693267

18. García-Peñarrubia P., Ruiz-Alcaraz A.J., Martínez-Esparza M., Marín P., Machado-Linde F. Hypothetical roadmap towards endometriosis: Prenatal endocrine-disrupting chemical pollutant exposure, anogenital distance, gut-genital microbiota and subclinical infections // Hum. Reprod. Update. 2020. Vol. 26. P. 214-246. DOI: https://doi.org/10.1093/humupd/dmz044

19. Kobayashi H., Higashiura Y., Shigetomi H., Kajihara H. Pathogenesis of endometriosis: The role of initial infection and subsequent sterile inflammation (review) // Mol. Med. Rep. 2014. Vol. 9. P. 9-15. DOI: https://doi.org/10.3892/mmr.2013.1755

20. Radzinsky V.E., Kostin I.N., Petrov Y.A., Polina M.L., Gasanova B.M. Diagnostic significance of chronic endometritis macrotypes differentiation among women with reproductive losses // Gynecol. Endocrinol. 2017. Vol. 33, suppl. 1. P. 36-40. DOI: https://doi.org/10.1080/09513590.2017.1399697

21. Vitale S.G., Haimovich S., Laganà A.S., Alonso L., Di Spiezio Sardo A. et al. Endometrial polyps: an evidence-based diagnosis and management guide // Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2021. Vol. 260. P. 70-77. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ejogrb.2021.03.017 Epub 2021 Mar 13.

22. Stamenov G.S., Vitale S.G., Della Corte L. et al. Hysteroscopy and female infertility: a fresh look to a busy corner // Hum. Fertil. (Camb.). 2022. Vol. 25, N 3. P. 430-446. DOI: https://doi.org/10.1080/14647273.2020.1851399

23. Yasuo T., Kitaya K. Challenges in clinical diagnosis and management of chronic endometritis // Diagnostics (Basel). 2022. Vol. 12, N 1. P. 2711. Epub 2022 Nov 5. DOI: https://doi.org/10.3390/diagnostics12112711

24. Vitagliano A., Cialdella M., Cicinelli R., Santarsiero C.M., Greco P., Buzzaccarini G.et al. Association between endometrial polyps and chronic endometritis: is it time for a paradigm shift in the pathophysiology of endometrial polyps in pre-menopausal women? Results of a systematic review and meta-analysis // Diagnostics (Basel). 2021. Vol. 11, N 12. P. 2182. DOI: https://doi.org/10.3390/diagnostics11122182 PMID: 34943419; PMCID: PMC8700534.

25. Park H.J., Kim Y.S., Yoon T.K., Lee W.S. Chronic endometritis and infertility // Clin. Exp. Reprod. Med. 2016. Vol. 43, N 4. P. 185-192. DOI: https://doi.org/10.5653/cerm.2016.43.4.185

26. Kuroda K., Yamanaka A., Takamizawa S. et al. Prevalence of and risk factors for chronic endometritis in patients with intrauterine disorders after hysteroscopic surgery // Fertil. Steril. 2022. Vol. 118, N 3. P. 568-575. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2022.05.029

27. Cicinelli E., Matteo M., Trojano G. et al. Chronic endometritis in patients with unexplained infertility: prevalence and effects of antibiotic treatment on spontaneous conception // Am. J. Reprod. Immunol. 2018. Vol. 79, N 1. Article ID e12782. DOI: https://doi.org/10.1111/aji.12782

28. Zargar M., Ghafourian M., Nikbakht R., Mir Hosseini V., Moradi Choghakabodi P. Evaluating chronic endometritis in women with recurrent implantation failure and recurrent pregnancy loss by hysteroscopy and immunohistochemistry // J. Minim. Invasive Gynecol. 2020. Vol. 27, N 1. P. 116-121. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jmig.2019.02.016

All articles in our journal are distributed under the CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)