Influence of the vaginal and intestinal microbiota of a pregnant woman on course of postpartum period

• Anastasia A. Kozlova
• Tatyana V. Priputnevich
• Anastasia V. Nikolaeva
• Igor I. Baranov
• Irina V. Meshalkina
• Zumriiat F. Akhmedova
• Pavel A. Denisov
• Vera V. Muravieva
• Ekaterina D. Kirillova
• Aleksandr P. Cherdantsev

Abstract

The aim of the study was to analyze the composition of the vaginal and intestinal microbiota of a woman at the end of the third trimester of pregnancy, followed by an assessment of the relationship between dysbiotic disorders and the development of infectious and inflammatory processes in the postpartum period.

Material and methods. The prospective study included 160 pregnant women with a gestational age of 37–40 weeks. Subsequently, the puerperas were divided into 2 groups: Group 1 (main) – 38 women who developed postpartum infectious complications and Group 2 (control) – 122 women with uncomplicated postpartum period. All women underwent collection of intestinal and vaginal discharge to identify the full spectrum of microorganisms. Microbiological monitoring was carried out in the first stage of labor with intact fetal membranes (vaginal microbiota) and in the third stage of labor (intestinal microbiota) using a comprehensive microbiological analysis of samples of the vaginal and intestinal microbiota using the culturemic method with the identification of all isolated microorganisms by MALDI-TOF-MS analysis.

Results. Differences in the intestinal and vaginal microbiota were determined in groups of puerperas with infectious and inflammatory complications in the postpartum period and in women with a normal postpartum period. In puerperas, infectious and inflammatory complications developed in the postpartum period in the vaginal microbiota were more often detected Enterococcus faecalis (44.7 and 3.3%; p<0.05), Escherichia coli (52.6 and 3.3%; p<0.05), Streptococcus agalactiae (26.3 and 0.8%; p<0.05) and less often Lactobacillus spp. (86.8 and 13.1%; p<0.05), in the intestinal microbiota were less frequently determined Lactobacillus (71.7 and 43.4%; p<0.05), Bifidobacterium (92.1 and 50.0%; p<0.05), Bacteroides (84.2 and 44.3%; p<0.05) compared with women occurs without complications.

Conclusion. The results of a comprehensive microbiological analysis of the vaginal and intestinal microbiota of a pregnant woman make it possible to predict the course of the postpartum period and reduce the risks of adverse outcomes in puerperas.

Keywords:microbiota; postpartum complications; opportunistic microorganisms; microbiome; infectious and inflammatory complications

REFERENCES

1. Requena T., Velasco M. The human microbiome in sickness and in health. Rev Clin Esp (Barc). 2021; 221 (4): 233–40. DOI: https://doi.org/10.1016/j.rceng.2019.07.018

2. Hayes W., Sahu S. The human microbiome: history and future. J Pharm Pharm Sci. 2020; 23: 404–11. DOI: https://doi.org/10.18433/jpps31525

3. Punzón-Jiménez P., Labarta E. The impact of the female genital tract microbiome in women health and reproduction: a review. J Assist Reprod Genet. 2021; 38 (10): 2519–41. DOI: https://doi.org/10.1007/s10815-021-02247-5

4. Deka N., Hassan S., Seghal Kiran G., Selvin J. Insights into the role of vaginal microbiome in women’s health. J Basic Microbiol. 2021; 61 (12): 1071–84. DOI: https://doi.org/10.1002/jobm.202100421

5. Popova E.N., Orlova A.S., Ponomarev A.B., et al. The possibility of probiotic correction of violations of the microflora of the mother to prevent possible complications in the child. The influence of the mother’s microflora on the formation of the health of the unborn child. In: E.L. Nikonov, E.N. Popova (eds). Microbiota. Moscow. 2019: 140–52. (in Russian)

6. Akarachkova E.S., Artemenko A.R., Belyaev A.A., et al. Maternal stress and child health in the short and long term. RMZH. Meditsinskoe obozrenie [RMJ. Medical Review]. 2019; 3 (3): 26–32. (in Russian)

7. Khodzhaeva Z.S., Gorina K.A., Timoshina I.V., Priputnevich T.V. Infant health programming – the role of maternal microbiome. Akusherstvo i ginekologiya: novosti, mneniya, obuchenie [Obstetrics and Gynecology: News, Opinions, Training]. 2019;

7 [4 (26)]: 61–5. (in Russian)

Обсуждение

Перед нами стояла задача оценить качественно-количественные параметры вагинальной и кишечной микробиоты у беременных женщин в норме и в случае развития инфекционно-воспалительных осложнений в послеродовом периоде, а также путем сопоставления полученных данных определить маркерные микроорганизмы, с которыми ассоциируются инфекционные осложнения.

Полученные результаты позволили определить спектр микроорганизмов, в том числе из группы УПМ, способствующих развитию осложнений у женщин в послеродовом периоде, что может быть полезным при разработке прогностической модели выявления у беременных женщин факторов риска инфекционно-воспалительных процессов в после­родовом периоде. Определение более четких критериев поиска факторов риска имеет ключевое значение в алгоритме ведения беременности в III триместре и оптимизации тактики ведения послеродового периода, с прицельным вниманием к женщинам, относящимся к группе риска развития осложнений.

Использование комплексного микробиологического анализа с использованием метода культуромики с последующей идентификацией выделенных микроорганизмов MALDI-TOF-MS при исследовании образцов влагалищной и кишечной микробиот позволило нам выделить и идентифицировать максимально полный спектр микроорганизмов, населяющих эти биотопы.

При оценке качественных и количественных параметров влагалищной и кишечной микробиоты, анамнестических данных установлено, что развитие послеродовых инфекционных осложнений у женщин чаще сопряжено с отсутствием во влагалищном отделяемом облигатной составляющей микробиоты, обеспечивающей колонизационную резистентность вагинального биотопа (Lactobacillus spp.), и колонизацией получившими селективное преимущество УПМ - Enterococcus faecalis, Escherichia coli и Streptococcus agalactiae, в норме населяющими кишечник. При этом не выявлено зависимости колонизационного процесса УПМ от видовой принадлежности лактобацилл в случае их присутствия.

Развитие послеродовых инфекционных осложнений у женщин также происходило на фоне дисбиотических нарушений в составе кишечной микробиоты, сопровождающихся обеднением комменсальной части микробиоты - популяции таких микроорганизмов, как Bifidobacterium spp., Lactobacillus spp., Bacteroides spp. и Escherichia spp. В свою очередь, каскад дисбиотических нарушений как в кишечной, так и вагинальной микробиоте способствовал пролиферации УПМ, что, по-видимому, является отправной точкой в развитии инфекционно-воспалительных осложнений в послеродовом периоде.

Таким образом, изучение микробиоты влагалища и кишечника на этапе беременности является своего рода прогностическим индикатором течения послеродового периода. Различия в видовом составе, частоте выделения УПМ коррелируют как с эндогенными (иммунный статус, эндокринные изменения, антибиотикотерапия, прием пробиотических препаратов, анамнестические особенности и прочее), так и с экзогенными факторами. Качественные и количественные показатели состава микробиоты отражают сложную динамику взаимосвязи иммунной резистентности и адаптационных возможностей организма беременной женщины. Детальный микробиологический анализ влагалищной и кишечной микробиоты беременной женщины позволяет рассматривать эти микробиологические параметры как прогностическую модель течения послеродового периода.

Полученные результаты могут стать важным инструментом для создания алгоритма по выявлению групп риска, а также для выбора оптимальной и персонализированной тактики ведения данной категории пациенток, в том числе путем своевременной коррекции микроэкологических нарушений с целью снижения частоты осложнений послеродового периода.

Выводы

1. Послеродовые инфекционные осложнения беременности статистически значимо чаще развивались у женщин с абортивным исходом до 22-й недели беременности в анамнезе, угрозой прерывания беременности с образованием ретрохориальной гематомы в I триместре беременности, бессимптомной бактериурией во II триместре беременности и угрожающими преждевременными родами в III триместре беременности.

2. Основным этиологическим фактором возникновения инфекционного процесса в вагинальном биотопе была транслокация представителей кишечной микробиоты (Enterococcus faecalis, Esherichia coli, Streptococcus agalactiae) на фоне дефицита представителей нормофлоры влагалища - Lactobacillus spp. (статистически значимо чаще отсутствовали в группе женщин с инфекционными осложнениями в послеродовом периоде).

3. Развитие послеродовых инфекционных осложнений у женщин статистически значимо чаще происходило на фоне дисбиотических нарушений в составе кишечной микробиоты, сопровождавшихся обеднением комменсальной части микробиоты - Bifidobacterium spp., Lactobacillus spp., Bacteroides spp. и Escherichia spp.

4. Исследование микробиоты влагалища и кишечника методом культуромики в III триместре беременности может стать важным инструментом при выборе оптимальной и персонализированной тактики ведения беременных, в том числе путем своевременной коррекции микроэкологических нарушений, с целью снижения частоты осложнений послеродового периода.

ЛИТЕРАТУРА

1. Requena T., Velasco M. The human microbiome in sickness and in health // Rev. Clin. Esp. (Barc.). 2021. Vol. 221, N 4. P. 233-240. DOI: https://doi.org/10.1016/j.rceng.2019.07.018

2. Hayes W., Sahu S. The human microbiome: history and future // J. Pharm. Pharm. Sci. 2020. Vol. 23. P. 404-411. DOI: https://doi.org/10.18433/jpps31525

3. Punzón-Jiménez P., Labarta E. The impact of the female genital tract microbiome in women health and reproduction: a review // J. Assist. Reprod. Genet. 2021. Vol. 38, N 10. P. 2519-2541. DOI: https://doi.org/10.1007/s10815-021-02247-5

4. Deka N., Hassan S., Seghal Kiran G., Selvin J. Insights into the role of vaginal microbiome in women’s health // J. Basic Microbiol. 2021. Vol. 61, N 12. P. 1071-1084. DOI: https://doi.org/10.1002/jobm.202100421

5. Попова Е.Н., Орлова А.С., Пономарев А.Б. и др. Возможность пробиотической коррекции нарушений микрофлоры матери для профилактики возможных осложнений у ребенка. Влияние микрофлоры матери на формирование здоровья будущего ребенка // Микробиота / под ред. Е.Л. Никонова, Е.Н. Поповой. Москва, 2019. С. 140-152.

6. Акарачкова Е.С., Артеменко А.Р., Беляев А.А. и др. Материнский стресс и здоровье ребенка в краткосрочной и долгосрочной перспективе // РМЖ. Медицинское обозрение. 2019. Т. 3, № 3. С. 26-32.

7. Ходжаева З.С., Горина К.А., Тимошина И.В., Припутневич Т.В. Программирование здоровья новорожденного - роль материнского микробиома // Акушерство и гинекология: новости, мнения, обучение. 2019. Т. 7, № 4 (26). С. 61-65.

All articles in our journal are distributed under the CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)